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版权所有©1998韧性联盟

诺切拉,J.J.和P.D.泰勒,1998。原位普通潜水鸟与高汞暴露相关的行为反应。保护生态(在线)2(2): 10。可从互联网上获得。URL: http://www.consecol.org/vol2/iss2/art10/

本文的一个版本,其中的文本、图、表和附录是单独的文件,可以通过以下命令找到链接

研究

原位普通潜水鸟与高汞暴露相关的行为反应

约瑟夫·j·诺塞拉而且菲利普·d·泰勒

阿卡迪亚大学




摘要

普通潜鸟(Gavia永远)的血汞浓度是北美所有潜鸟种群中最高的。先前的研究表明,猎物体内不同水平的汞与成虫筑巢前行为的变化有关。我们在这里报告第一个亚致死血汞污染与潜鸟行为变化的关联。随着血液中汞含量的上升,雏鸟孵蛋(骑马)的时间减少(P= 0.004),花在梳妆打扮上的时间增加(P= 0.003)。能量支出的增加并没有被预期的喂养率或乞讨率的增加所补偿。我们认为,这种改变的时间-活动预算可能会破坏年轻人的精力平衡。我们的结果表明,骑马时间的变化与羽化率的变化有关。成年人的行为与汞没有显著差异,但结果提示可能存在相关性。我们还表明,监测幼雏的时间-活动预算可以表明汞在其血液中的浓度的影响。我们证实了潜鸟和其他营养水平较高的捕食者可能会因生物可利用汞水平升高而面临风险的假设。这可能有助于解释Kejimkujik等污染地点长期生产力低下的原因,并允许采取更有针对性的管理措施。

关键词:行为毒理学;常见的笨蛋的行为;Gavia永远;Kejimkujik国家公园;新斯科舍;加拿大;水星的;神经毒性;新布伦瑞克西南;剂量暴露;时间预算。


介绍

汞是一种挥发性毒物,因为它在环境中具有持久性和高流动性。它可以在大气中远距离传播,并在远离源头的地方沉积。它可以在生物上转化为甲基汞(一种剧毒化合物),并在包括人类在内的顶级捕食者体内积累。因此,向环境中释放汞的人类活动可对人类健康和野生动物构成重大威胁。

环境汞的很大一部分是通过作为化石燃料燃烧、城市垃圾焚烧和其他工业过程的副产物的人为沉积产生的(Swain et al. 1992, Carpi 1997)。人为进入生态系统的无处不在的污染物使所有野生动物都处于危险之中,特别是那些营养水平较高的捕食者,如潜水鸟。监测这些动物的行为可以提供有毒物质对有机体的亚致死效应的指示,也是评估某些毒物对生态的影响的一种实用方法(Døving 1991, Cohn和MacPhail 1996)。

普通潜鸟的血汞含量(Gavia永远)和大西洋加拿大,特别是Kejimkujik国家公园(加拿大新斯科舍省),是北美测试的潜鸟种群中已知最多的(Burger 1994, Beauchamp et al. 1997, Evers et al. 1998)。Kejimkujik是北美最东端的潜鸟种群之一,血液中的汞含量呈现向东上升的趋势(Evers et al. 1998)。有记录显示,在过去的一个世纪中,大气中汞的沉积有所增加(Swain等人,1992年),众所周知,汞的动员目前超过了自然发生的情况(美国环保局,1997年,Vitousek等人,1997年)。

Kejimkujik的潜鸟繁殖成功(Kerekes 1994;n .伯吉斯未发表的数据)与其他北美人口相比,尤其是在加拿大东部的人口中(Scheuhammer et al. 1998)是低的。汞是一种已知的神经毒素,被观察到会影响鸟类的行为,并导致异常繁殖反应(Heinz 1976, 1979),当作为猎物或饲料食用时。它可能会通过缺乏筑巢尝试(Barr 1986, Scheuhammer和Blancher 1994)、降低巢穴注意力(Barr 1986)或降低巢穴位置保真度(Tejning 1967)而导致生产力下降。然而,此前没有研究评估汞污染对潜水鸟原位行为的影响,或任何行为变化对种群的潜在影响。通过确定和指出汞接触等污染物的潜在影响,这些信息与可存活种群的管理有关。

因为潜鸟是长寿的鱼食动物K -选定的物种,低生产力对种群的影响可能很多年都看不到。鉴于其低生产率(Kerekes 1994;n .伯吉斯未发表的数据), Kejimkujik可能会成为普通潜鸟繁殖的水池,即使必要的筑巢栖息地有大量的发现,即大型(>40公顷)的鱼类,营养不足的湖泊,岛屿筑巢区相对没有捕食者和人类干扰(McIntyre 1983, Belant和Anderson 1991, Kerekes 1994)。Kejimkujik的下沉种群的含义可能是,这个地点耗尽了该地区潜在的成功繁殖的潜鸟种群,为一个活动范围逐渐缩小的物种增加了另一个压力点(Sutcliffe 1978, Blair 1992)。在这个地点繁殖成功率低的原因还没有确定。

相比之下,加拿大新不伦瑞克省西南部的潜鸟种群比Kejimkujik有更高的生产力和更低的血液汞水平(Beauchamp et al. 1997)。家族内血液汞的强相关性表明,在这些夏季地区汞正在积累(Beauchamp等人,1997年)。因此,汞应该在繁殖季节发挥最强烈的影响,对整体生产力有潜在的负面影响。我们测试了这样一个假设,即任何这样的影响都可能通过成年人或小鸡微妙的、改变的行为表现出来。我们通过对Kejimkujik和Lepreau Crown Lands (New Brunswick西南部)一系列湖泊的繁殖、非繁殖和繁殖失败潜鸟行为的比较、跨代调查来解决这个问题。这些湖泊的湖泊形态、湖泊化学和生物特征都发生了变化。


方法

反应变量编译

我们收集了时间-活动预算(tab) (Altmann 1974, Tacha et al. 1985)和事件行为(Martin and Bateson 1993)量化,对加拿大新斯科舍Kejimkujik国家公园12对繁殖对(24只成年鸟和16只雏鸟)的潜鸟孵化前/孵化后和筑巢前/筑巢后的行为状态(Martin and Bateson 1993)进行分类°20 N, 65°西经20度)和加拿大新不伦瑞克省的Lepreau流域(45度)°20 N, 66°35' W),栖息在黄鲈鱼和潜鸟血液中化学、形态计量和汞含量不同的11个区域(两年采样了一对繁殖对)。我们收集了14对非繁殖潜鸟和4对繁殖失败潜鸟的相同数据,它们生活在同一地点的15个湖泊上。

我们在两个研究区内观察到潜鸟的行为长达264小时(n= 295次观测,平均观测时间53.7分钟/次)。行为观察是用8x42双筒望远镜或20-60倍的观察镜在一个隐蔽的地方(Bradley 1985年)从海岸(在一个能很好地看到巢、窝、驻留对或个体的地方)进行的。日观测时间分为1996年的3小时最大时段(大西洋标准时间0600-0900 - 1800-2100)和1997年的1小时最大时段(大西洋标准时间0600-0700 - 2000-2100)。每天至少进行两次行为观察,使每个湖泊至少每9天覆盖一次。每次观察随机选择所有个体,当个体能够被积极识别时,进行同步观察。在雏鸡发育阶段进行观察,分为3个龄级:绒毛雏鸡、DY(<13日龄);小幼仔,SY (13 ~ 40 d龄);大幼仔LY (>40 d龄)。

先前描述的潜鸟行为(jølander和Ågren 1972, McIntyre 1975, Evers 1994)是通过将观察记录写入微型盒式录音机,以及使用1/100秒秒表记录的时间来记录的。持续>5 s的行为被认为是状态;持续时间小于5 s的行为被认为是事件。我们量化了以下状态:游泳(所有主动和被动的运动行为,如游泳、漂流和飞行)、孵化、梳理、潜水、孵化、领地遭遇和沐浴(两者结合起来形成“他者”范畴)。我们量化了以下行为事件:脚摆动、伸展、秃鹫姿势、水花跳水、凝视、打哈欠、发声(哀号、颤音、叫声、约德尔和喵喵叫)、企鹅跳舞和乞讨。

我们观察到的行为状态不包括在看不到鸟的情况下观察的时间。“视线外”是一个有时被列入标签的类别(例如,Evers 1994),但它没有被列入本研究,因为我们认为通过量化“视线外”时间获得的信息将是最小的,如果不是有害的,因为偏向一个类别,这不是一种行为,而是观察者位置的分支。没有理由相信特定的离散行为发生在“看不见的”时间,这是一个公认的危险(Martin and Bateson 1993),对于特定动物(如猫,猫属有,捕获猎物并把它带到别处去吃)。因此,我们删除了视线外时间,并相应地减少了采样周期(如Gese et al. 1996)。

为了帮助避免个体观察者的偏见和行为误解的潜在问题(Martin和Bateson 1993),我们对所有现场助理进行了5-7天的培训(同时观察潜猴来定义行为),以便在他们开始独立收集数据之前建立一致的协议(如Gese等人,1996年)。由于普通潜鸟的性别不是双态的,而且我们的许多研究对象都是无带的,所以我们无法调查行为的性别差异。然而,Mager(1995)证明雄性和雌性潜鸟表现出最小的行为差异。

我们选择使用连续观察和动物局部采样(Altmann 1974, Martin and Bateson 1993),因为它们是计算实际活动模式的唯一可靠方法(Winchell and Kunz 1993)。这些方法比瞬时和/或非聚焦动物采样提供了更完整和描述性的数据集(Martin和Bateson 1993)。在扫描和瞬时采样过程中,不常见的行为往往会被遗漏,只有通过焦点连续观察才能准确量化(Winchell和Kunz 1993)。

独立变量编译

我们首先使用主成分分析(MathSoft 1995)对湖泊进行分类。这些研究是针对形态计量学和化学变量进行的(表1)将对行为的分析限制在这些变量的更小数量的线性组合上。所有复合特征值低于特征均值(= 1)的主成分都被排除在分析之外(MathSoft 1995)。采集鸡血并测定汞浓度(N. Burgess,未发表的数据)对11个地区中的6个进行行为抽样;在11个地区中,有7个地区采集了成人血液。在我们的一个区域,没有小鸡或成人的血液样本,所以这一区域从所有进一步的分析中被排除。通过拟合鸡血中汞与成人血液中汞的线性回归,估算了其余10个区域中缺失的4个区域的鸡血中汞浓度,使用了扩展数据集,测量了两个研究区域的13个湖泊区域的19个成人和14只小鸡(N. Burgess,未发表的数据).成人血液中Hg的三个缺失样本也得到了同样的预测。这种方法是合理的;理论上,雏鸟的汞含量与它们父母的汞含量有关,因为成年鸟将汞排出到胚胎中(Heinz 1987)。根据经验,成人和小鸡体内汞的关系证实了这一点。


表1。用于测试不同湖泊潜鸟行为变化的自变量列表。数据由加拿大野生动物管理局(N. Burgess,未发表的数据)、Parks Canada (Beauchamp et al. 1997),或从Kerekes和Schwinghammer(1973)和McNicol et al.(1996)中提取。



湖化学

湖的形态测量学
生物学特性
碱度
表面积
种间竞争
导电率
岛地区
种内竞争
颜色
流域面积
人类干扰
pH值
岸上的长度
捕食者的存在
氯化物
最大深度
16克黄鲈鱼含汞量
所以42 -
平均深度
直接的育种历史

最大有效长度
繁殖阶段

最大有效宽度


体积


长度/区域

总有机碳
盆地永久

总磷
海岸线发展


最大长度


最大宽度


冲洗


所有的血液样本也被筛选为有机氯,铅和多氯联苯(N. Burgess,未发表的数据).这些样品显示这些污染物的正常水平,只有汞异常高。因此,我们在分析中只使用了汞。对捕食者、人类、种间和种内的存在的观察也以单位时间(100分钟)为基础对每个湖的观察个体进行量化。

统计分析

所有来自TABs的百分比数据都进行了反正弦平方根转换。然后我们测试了预测器(自变量)对响应(作为选项卡和事件的loon行为)的影响,使用MANOVA (MathSoft 1995)来说明任何潜在的影响。我们选择考虑所有特征根的Pillai标准(Hair et al. 1987)在MANOVA中进行显著性检验。为了进一步阐明哪些(如果有的话)离散行为状态或事件受到这些预测因素的影响,我们进行了多个单变量方差分析作为最后一步。对于这些分析,假设显著相关概率值在置信水平小于或等于0.01 (Bonferroni校正;Sokal和Rohlf 1995)。

为了检验行为模式对繁殖成功的影响,我们使用任何显著修改的行为作为预测变量,在与繁殖成功估算的线性回归中。


结果

第一个PCA减少了15个湖泊形态计量变量(表1)转变为三个成分,解释了这些变量89.7%的原始变异。第一形态计量主成分(MPC1)受各形态计量变量的影响较大;第二组(MPC2)受冲刷(流速)和流域面积等体积参数的影响较大;第三个(MPC3)主要由描述海岸线长度、复杂性和面积的变量加载。

第二个PCA减少了12个湖泊化学变量(表1)变为三个分量,解释了这些变量中76.7%的原始变异。第一化学主成分(CPC1)受pH的影响较大42 -和氯化物;第二种(CPC2)受所有化学变量的影响较大,但受电导率、磷和钙的影响最大。第三个组分(CPC3)主要由描述水的清晰度(如颜色和总有机碳)和氮的变量加载。

然后,我们使用MANOVA分别测试了三种化学和三种湖泊形态测量学主成分和其他七个生物变量如何影响成年潜水鸟的tab和事件行为。结果表明,巢前、非孵化和孵化后成虫的事件行为受领地内种间存在的影响(Pillai迹= 0.979,P= 0.042)。其次,繁殖成虫的tab与血汞呈微弱相关(Pillai微量值= 0.847,P= 0.087)。非繁殖成人的tab与任何预测因子均无显著相关性。而事件行为与捕食者威胁和种内竞争显著相关(Pillai迹= 0.989,P= 0.04,皮莱痕量= 0.999,P分别为= 0.002)。

进一步的多变量单因素方差分析显示,种间存在对繁殖成虫唯一的事件行为是鸣叫(P= 0.03)。捕食者与非繁殖者伸展事件的发生相关(P= 0.02)。伸展事件与捕食者存在的关系由两个异常值(仅有的两个非零点)驱动。当这些异常值从分析中删除时,显著关系就丢失了(P= 0.4)。最后,种内竞争与约德尔变事件显著相关(P小于或等于0.01)。同样,当一个离群值(唯一的非零点)从分析中除去时,显著的影响就消失了(P= 0.5)。

第二组对幼鸡各发育阶段的tab分析(表2)揭示了雏鸡血液汞含量(0.15 - 1.29 ppm)与<12日龄羽绒雏鸡tab模式之间的关系(P= 0.044)。额外的分析(表3)表明这明显是一个显著的负面影响(P= 0.004)的鸡血汞负担对雏鸡骑在父母背上孵蛋的时间(McIntyre 1975)有积极影响(P= 0.003;图1).有一个观察结果具有非常高的影响力和影响力;它被从分析中删除(表3),停止一切进一步的讨论。这一地区的雏鸟汞含量很低,但很少花时间骑马(图1).这片土地上没有隐蔽的育儿区,而且有三艘大型船只下水,造成了大量的人类干扰。第二个观察结果,对骑马的估计最低,对梳理的估计最高,有中等的杠杆和影响,但没有从分析中删除;剔除这一点并不会改变回归系数的大小和方向(图1).这一观点的优势在于缺乏来自同样高血汞的小鸡的行为数据。


表2。绒幼(>12日龄)潜鸟时间-活动预算的MANOVA结果。对每个湖泊分别编译了预测变量。CPC1-3是湖泊化学的前三个主要成分。时间-活动预算量化了花费在各种行为状态的时间比例。MANOVA显著性检验采用Pillai’s Trace标准。最大概率(类型I)误差设为0.05。



预测变量

皮拉伊跟踪
P
CPC1
0.815
0.123
CPC2
0.548
0.527
CPC3
0.738
0.226
捕食者
0.294
0.821
种间
0.428
0.622
种内
0.175
0.943
人类干扰
0.161
0.953
成人潜血汞
0.847
0.087
小鸡血汞
0.894
0.044


表3。多因素单因素方差分析探索羽绒雏鸡的时间-活动预算与血液中汞负荷之间的显著相互作用(去除单个高影响和杠杆异常值前后)。重要的P值以粗体表示。



行为

包含异常值

排除异常值
响应
F
P
F
P
游泳
0.033
0.861
3.246
0.115
潜水
1.908
0.205
1.344
0.284
Back-riding
2.312
0.167
17.751
0.004
梳理羽毛
26.008
0.0009
19.955
0.003


图1所示。绒幼(>12日龄)普通潜鸟花在梳理毛发和骑马上的时间百分比的最小二乘回归曲线趋势与血液中汞浓度(ppm)的关系。实心圆是实际值,正方形是预测值,每个图中的圆是一个外围的湖。删除每个图中最右边的点表明,观测结果对分析有一定的影响,但没有显著改变两种背乘的参数估计(包括:beta = -34.88.26,t= -4.21;排除:beta = -25.917.35,t= -1.49)和梳理(包括:beta = 12.32.76,t= 4.47;排除:beta = 7.415.50,t= 1.35)。



GIF图像文件(22k)

然后我们测试了改变行为和繁殖成功估计之间的任何关系(Kerekes 1994, N. Burgess,未发表的数据)来自同一组湖泊。边际正关系(P= 0.024)的结果显示,每窝孵出的羽化雏鸟的比例(F= 3.79,P= 0.087)。羽化率(范围:0 - 1.67只羽化雏鸟/孵出雏鸟)在背骑时间范围内(0% - 43%),每窝约有一只雏鸟的差异。


讨论

之前的实验室研究表明,通过降低对亲代发声的响应性,体内汞含量可以改变父母/后代的互动行为(Heinz 1979)。我们的研究结果显示,背骑时间随着血汞含量的增加而减少,这进一步支持了这一论点:我们相信背骑是一种类似的复合交互行为。修整的增加可能是随机置换活动的作用,也可能是随着骑马时间的减少而增加的暴露在波浪作用下的结果。然而,逆向骑行和整理时间之间缺乏相关性表明,随机置换更可信。

我们无法明确指出汞只影响鸡的行为,因为成年TABs和血汞之间的关系接近显著性。未来的调查可能会针对这些行为开发一种更敏感的分析方法,以描述雏鸟是否越来越少地请人搭车,或者成年鸟是否随着汞含量的增加而减少。

尽管如此,我们认为这些结果支持了以下假设:潜水鸟暴露在生物可利用性汞升高的环境中(Meyer et al. 1995)会通过行为改变而受到影响。背骑育雏可以保护雏鸟免受水下捕食者的伤害,促进体温调节,并作为一种节能策略(McIntyre 1975)。这种行为频率的任何降低都会使幼鱼面临更大的捕食威胁和更多的能量消耗。整理时间的增加也得益于幼鸟的能量供应。没有观察到伴随的觅食或乞讨率的增加,以补偿任何增加的能量消耗。小鸡行为的改变和繁殖成功率估计之间的边际关系进一步证明,骑马时间的减少可能通过这些因素的任何组合影响小鸡的存活。我们认为,背骑时间与羽翼率之间的这种关系表明了一种生物学上显著的影响,值得进一步研究。

雏鸡行为的改变可以作为出生湖泊中汞亚致死暴露的指标,我们现在有间接证据表明,它们可以作为存活率的指标。此外,Barr(1986)发现猎物接触汞与筑巢的发生呈负相关。如果不筑巢,就不会产生雏鸡作为亚致死汞暴露指标。汞负荷和潜鸟行为的改变可能存在一个临界阈值(这是亚致死接触的一个指标),而更高的阈值则是生产力为零。在这项研究中,接触最高汞含量(血液中汞含量为1.29 ppm)的潜鸟没有被父母孵育(图1).我们认为这种强度(1.25 - 1.50 ppm)的暴露对雏鸡的行为和/或致命影响水平是或接近的。

监测动物的行为可以为毒素对有机体的影响提供一个敏感的指标(Pfister等,1992年)。我们提出,我们使用的这种定量的、原位观察方法可以用于其他类群作为毒物环境应激的指标。这样的行为研究并不优先于生物毒性的生理研究。在实验室或实地研究中结合使用这两种方法可以提供精确描绘动物中毒的全面影响的手段(Cohn和MacPhail, 1996年)。


投机

我们没有检测到成人对汞的反应,但所揭示的边缘关系可能表明了一种关联。也许是因为请求少了,孩子们骑自行车的次数少了,或者父母们减少了骑自行车的次数,又或者两者都有。然而,我们确定背骑会受到影响,而且随着汞含量的增加,雏鸟会更频繁地梳理毛发。我们还不知道汞是如何引起这些反应的。一个可能的途径是通过内分泌功能障碍,这与野生动物的汞污染有关(Facemire等人,1995年,Hontela等人,1995年),特别是在发育中的生物体中,并与随后的繁殖失败有关。未来的研究应该检查高汞负荷的潜水鸟内分泌功能障碍是否是一个问题,以及成年和/或雏鸟随后的行为改变是该功能障碍的主要或次要原因。

最近所描述的环境汞污染的人为增加(美国环保局1997年)可能与Kejimkujik和其他地方潜水鸟血液中的高水平汞有关,这种污染肯定会延伸到其他高端捕食者。我们对与汞相关的亚致死行为变化的论证并不意味着环境中汞的任何特定来源。然而,我们建议,进一步控制工业来源的汞排放将是防止进一步环境退化和对野生动物的不利影响的一步。本研究将为未来的动物行为毒理学研究和北美主要汞污染源的识别提供动力。


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致谢

我们感谢那些帮助数据收集的人:M. Duggan、J. Scott、M. Tilley、N. Benjamin和C. weak(他们也花了很多时间帮助数据输入)。这项研究得到了加拿大野生动物服务-大西洋地区(N. Burgess,项目协调员)和加拿大环境部科学视野计划的支持。此外,还从探险家俱乐部、威尔逊鸟类学会和野外鸟类学家协会获得了额外的资助。我们也感谢加拿大公园和Kejimkujik国家公园的工作人员在后勤和提供鲈鱼汞数据方面的协助。N. Burgess(他慷慨地提供了最具预测性的变量数据)和J. Paruk对这篇手稿的早期草稿给出了有益的评论。I. Jonsen和M. Yorke协助图像创作。我们感谢三位匿名审稿人对最终稿的改进意见。


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这篇文章的版权于2000年1月1日从美国生态协会转让给韧性联盟。

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