洞察力

保护区的病原体、疾病和社会-生态恢复力

• 摘要
• 简介
  • 疾病和保护区的社会-生态特性
  • 疾病是变革的驱动力
  • 南部非洲保护区的恢复力和疾病
• 讨论
• 对本文的回应
• 致谢
• 文献引用

介绍

随着人类的影响遍及全球，自然栖息地及其所包含的物种、社区和生态系统日益受到威胁。土地覆盖变化和栖息地破碎化一直被列为对生物多样性最重要的威胁之一，也是目前物种高灭绝率的关键驱动因素(Pimm et al. 2014)。国际保护界已经以各种方式对自然栖息地的持续损失和退化做出了回应，但保护区仍然是当前战略的核心(Chape等，2005)。例如，在《生物多样性公约》爱知生物多样性20项目标中，目标11指出，“到2020年，通过有效和公平管理、具有生态代表性和联系良好的保护区系统和其他有效的基于区域的保护措施，至少保护17%的陆地和内陆水域，以及10%的沿海和海洋地区，特别是对生物多样性和生态系统服务特别重要的地区，并融入更广阔的景观和海景”(CBD秘书处2010:9)。正如这一定义所强调的，保护区不仅是阻止生物多样性丧失战略的核心，因为它们在重新殖民、恢复和生态景观连接方面发挥着重要作用(Bengtsson等，2003年，Chape等，2005年)，而且还通过提供生态系统服务，在促进人类福祉和其他发展目标方面发挥着重要作用。

鉴于保护区与全球发展和可持续发展目标的相关性，认识到保护区本身可能容易受到某些社会、生态和经济变化的影响是很重要的。对保护区和它们打算保护的生物多样性的威胁可能来自保护区内部(例如，野生动物数量过多)，也可能来自周围的景观(例如，入侵物种、偷猎、周围土地使用的变化，以及种群之间失去联系导致的遗传多样性和种群生存能力的丧失;Woodroffe和Ginsberg 1998, Laurance等人2012,Laurance 2013)，以及多尺度的生态、社会和经济系统(例如，重要生态干扰机制的丧失、治理不善、国际冲突;Ervin 2003, Laurance等人2012)。反过来，受保护生态系统的退化可能会对人类健康和福祉产生远远超出其边界的后果(Foley等人，2005年)。因此，保护区本质上是社会-生态的(Palomo et al. 2014)，生态系统动态在不同层次和尺度上驱动和被管理和制度议程驱动(Cumming et al. 2015)一个)．

对保护区脆弱性的考虑，使我们进入了社会-生态系统理论的领域。在这种情况下，更广泛采用的组织概念之一是弹性。保护区恢复力，从特定的、规范的积极恢复力的意义上说，可以认为是社会-生态系统通过各种扰动和变化在空间和时间上保持其特性的关键要素的能力(Cumming et al. 2005)。需要注意的是，这里使用的弹性并不意味着系统在扰动之后应该反弹到期望的状态，而是它们将在期望状态的变化中持续，表现为保持的身份。我们认为“保护区身份”是由社会决定的，明确地与他们的声明目标联系在一起。在环境保护方面，“保护区特性”特别指该地区预期要保护的物种套件和栖息地;还可能提供一系列支持、调节、供应和文化生态系统服务(Cumming等，2005,2015)一个)．

虽然保护区恢复力的一些要素已经得到了广泛的研究，例如对周围土地利用的经济影响，以及周围生态缓冲区的价值(参见Payés等人2013,Palomo等人2013,Strickland-Munro和Moore 2014)，其他因素则较少被考虑。在社会-生态研究中，保护区恢复力的一个要素就是疾病。尽管兽医问题可能会对保护区的管理产生重大影响，但人们往往认为疾病问题不同于保护问题(Deem et al. 2008)。这可能是因为兽医和生态学家为不同的管理机构工作，各自有自己的科学文化和研究方法(Deem et al. 2008)。

虽然在主要的生态保护、生态系统服务和恢复力期刊上发表的关于恢复力和疾病的文章相对较少，但相对年轻的景观流行病学(Meentemeyer等人2012,Myers等人2013)和生态健康(例如Berbés-Blázquez等人2014)已经产生了一系列最新的文献，将疾病的社会-生态和复杂性质背景化。单一健康范式(D 'Amico Hales等人，2004年，Cumming和Atkinson 2012年，Cumming和Cumming 2015年)尤其有望对制定新的保护政策和战略产生影响，这些政策和战略承认人类和生态健康具有内在联系。通过更明确地将兽医和人类医学联系起来，并将生物多样性保护观点纳入疾病控制和管理(Olival等人2013年，Cumming和Cumming 2015年)，one health文献阐明了土地退化、疾病管理和人类健康之间的复杂联系，以及与疾病相关的土地管理的多个机构层面和空间尺度的相关性(Meentemeyer等人2012年，Myers等人2013年)。正如Berbés-Blázquez et al.(2014)所指出的，健康和弹性思维都植根于复杂性科学，并将人类和自然视为耦合的社会-生态系统。结合这两个学派的见解，以及景观流行病学(Meentemeyer等人2012)，有可能在面对不断变化的环境条件时，有意义地提高我们对人类和生态健康的理解(Berbés-Blázquez等人2014)。

在本文中，我们将疾病管理是一个社会-生态问题(olive et al. 2013)的生态健康建议纳入弹性框架。我们通过考虑病原体及其引起的疾病与保护区恢复力的相关性来做到这一点，以南部非洲为例。我们的主要目标是更好地将疾病纳入日益增长的关于保护区恢复力的文献。我们的论点围绕以下前提展开:野生动物疾病(1)是一个社会生态问题，因此最好从跨学科的角度来研究;(2)有可能导致保护区身份的变化;(3)通过对野生动物、牲畜和人类的影响，直接和间接地通过公众、保护管理和兽医反应，与保护相互作用。

疾病和保护区的社会-生态特性

Cumming等人(2005)和Cumming (2011)一个)认为，社会-生态系统的弹性可以被理解为它在空间和时间上保持其特性的能力。与“弹性”的其他用法相比，该定义具有一些操作上的优势，例如，在详细的时间序列信息可用性较低的情况下，系统恢复到平衡的时间或系统保持相同结构和控制的能力(Holling 1973)，以及/或大量潜在变量可能影响弹性(Cumming 2011)一个)．Cumming等人(2005)根据四个主要标准来考虑同一性:(1)组成系统的组件;(2)这些成分之间的关系;(3)创新的来源有助于组件和关系通过适应而持续;(4)连续性的来源，如记忆，有助于系统随时间的持久性(图1，表1)。理想情况下，鉴于考虑或建立与所有可能的未来事件相关的弹性是极其困难的，与一组特定的扰动相关的同一性元素也应被考虑。

认识到病原体也是生态系统特性的一部分(Castello等人1995年，Ayres和Lombardero 2000年)，保护区特性的第一个要素，即系统组件，包括在保护区中存在或与之相互作用的环境和行动者(表1)。这些包括生态组件，如生物环境，如物种组成和丰度，以及非生物环境，如土壤类型、养分负荷、水的有效性、还有当地的气候，支持着生物环境。社交元素也包含在受保护区域的特性中，包括决定公园运营的管理者;受保护地区的使用者，例如游客及猎人，在公园内参观及娱乐;以及保护区外围的当地社区，他们在某种程度上与公园有联系或受到公园的影响。其他组成部分是保护区现有的基础设施，例如围栏、道路和住宿，这对支持社会和生态组成部分很重要;以及保护区运作的政策领域，包括与保护区直接相关的环境、税收和使用权政策，以及通过影响一个国家或地区的游客率等间接相关的政策。最后，收入是保护区标识的关键组成部分，决定了它的财务机会和限制。

系统组件之间的社会、生态和社会-生态关系是标识、维护、改变和/或连接系统组件的第二个要素。它们是对社会生态系统的潜在干扰可以级联的纽带。生态系统过程，如初级生产力、营养相互作用、种间和种内竞争、促进、分解和养分循环、结构群落，因此在塑造生物和非生物环境中发挥关键作用。这些过程包括不同病原体种类与其宿主之间的关系。管理人员改变或维持生物、非生物和人造环境，这反过来会影响用户的感知，从而决定用户为参观保护区而支付的费用。保护区收入带来的经济压力可以决定未来的管理行动，并反馈到政策中。政策执行和当地社区对保护区的看法，例如问题动物、资源可用性、疾病的存在和易感性，都会影响保护区的管理。这些观念可能会促使社区施加社会压力，改变政策，或参与公园边界内的法律资源使用。这两种行为都直接或间接地影响着生物环境。最后，管理者可以通过利益分享计划和/或通过生物环境的管理来协调社区的看法。

系统身份的第三和第四个要素是指那些适应/创新和连续性的过程，以维持系统的组成部分和关系。生态适应反映在过去的物种形成事件和当前的遗传、物种和功能多样性。因此，包括致病生物在内的生物多样性决定了群落水平上生态适应的潜力，是生物环境内创新的重要来源。保护区的社会认同创新可以通过新的政策、学习、信息共享、医学进步和技术产生;所有这些都将适应性引入管理决策。物种分布、基因型和生态功能的异质性，以及景观不同部分之间的连通性，是景观连续性的来源。通过立法、管理目标和保护目标，以及管理网络之间的连接，可以促进保护区社会认同的持续性。

疾病是变革的驱动力

根据我们对保护区标识的工作定义，图1描述了一个假设的“典型”保护区系统，展示了它的组成部分、它们之间的关系，以及连续性和创新性的元素。病原体可以被视为影响其他系统组成部分及其之间关系的系统组成部分，改变空间和时间的连续性，促进创新和适应。

在维持调控过程方面，病原体不仅消极地影响系统认同的要素。它们可能并不总是表现为疾病(Ayres和Lombardero 2000, Tompkins et al. 2011)，而且可能在调节生态系统功能(Anderson和1978年5月，Hudson et al. 2006)和塑造生态多样性(Van der Putten和Peters 1997, Holdo et al. 2009, Tompkins et al. 2011)方面发挥重要作用。例如，真菌病原体有助于促进热带森林的多样性，因为它们在当地常见，不利于物种的生存(Bagchi等，2014年)，管理者使用致病剂来控制入侵的外来物种(Palmer等，2010年，Post等，2010年)。病原体也可能在维持连续性方面发挥重要作用:许多非洲大草原景观的生态完整性归功于采采蝇的存在(舌蝇spp.)，使得这些地区最初对定居没有吸引力(Rogers和Randolph 1988, De Klerk等人2004)。病原体也促进创新要素:受感染的个体可能会产生对疾病的免疫力(例如，Pienaar 1961)，研究和学习可能会促进医学进步和新政策(例如，Cumming等人2015年)b)．

病原体对保护区的组成部分、组成部分之间的关系，以及对保护区的持续和创新等方面也有很多负面影响。病原体影响保护区恢复力的最明显方式是直接影响生物成分和邻近的人类、植物和动物群落。病原体可导致高死亡率(Osofsky et al. 2005)、发病率和繁殖抑制(Ryan and Walsh 2011)，降低濒危或关键物种的种群密度(Gascoyne et al. 1993)。病原体也可能通过其与受影响生物成分的关系影响保护区的经济和社会成分。例如，疾病可能会通过改变游客的认知(Rittichainuwat和Chakraborty 2009)导致对保护区的旅游访问减少，或者在牲畜受到影响的地方，会对周围地区农业生产的经济收益产生负面影响(Pendell等，2007)。反过来，这可能会促进不平衡的经济政策的制定和代价高昂的管理干预(Coker等人2011年，Thomson等人2013年)，从而影响连续性因素。

制定遏制病原体传播的措施可能体现在国家立法中，从而产生新的政策(时间连续性的一个因素)，并在未来强制执行，这往往会损害管理人员与当地社区之间的关系。例如，在南部非洲爆发的口蹄疫(FMD)导致制定了政策，规定应建立防游戏围栏，以控制野生和家养偶蹄动物的活动(Scoones等人2008年，Cumming等人2015年)b)．这些围栏是许多生态过程的障碍，因此，口蹄疫的爆发也间接影响了南部非洲许多保护区的空间连续性，并显著影响了保护当局、农民、游客和当地社区之间的关系(Cumming等，2015)b)．然而，与许多病原体影响因素一样，故事很复杂:防游戏围栏也减少了人类与野生动物的冲突，可能是成功保护南部非洲大型食肉动物(尤其是狮子)的关键因素(Packer et al. 2013)。病原体也可能以其他方式影响连续性。保护管理者可能认为病原体是物种保护的威胁，因此将预防措施纳入长期目标和管理策略，有时会产生意想不到的后果。例如，Chauvenet等人(2012)模拟了塞伦盖蒂生态系统的狮子种群接种犬瘟热病毒(CDV)疫苗的长期影响，表明接种疫苗可能会导致当地猎豹种群在60年内灭绝。

各组成部分之间的关系要素(如生态系统过程、用户看法、经济压力)、创新(如物种适应、新政策、兽医进步)和连续性(如生态连接、立法)不仅在病原体如何改变保护区的组成部分方面发挥作用，而且本身也可能因病原体爆发而发生改变。例如，保护区的生物环境对其社会、生态和社会-生态组成部分及其关系的运作至关重要(图1)。因此，生物环境的变化可能会对身份的许多其他属性产生重大影响，包括用户和当地社区的感知、收入支付、政治和经济压力以及管理。

直接影响经常以一种预期的方式改变身份元素，但是系统内部关系和依赖可能会产生连锁反应或具有不可预见影响的反馈循环。正如本讨论所表明的那样，许多病原体对保护区恢复力的最大影响来自间接影响，这些影响是组成部分、关系、创新和连续性之间复杂而动态的相互作用的结果(Tompkins et al. 2011)。即使在纯生态环境中也是如此。例如，美国黄石公园捕食者数量的减少通过营养级联对地表水质量产生了负面影响(Ripple and Beschta 2003, Beschta and Ripple 2009)。在社会和生态系统中，病原体产生的间接和级联效应会给保护区管理者带来意想不到的后果，从建立保护区恢复力的角度来看，这是一个具有挑战性的管理问题。

了解病原体的间接社会-生态影响的复杂性由于规模和边界问题而进一步加剧。保护区存在于更大的生物物理空间和社会生态环境中，病原体可以进出。疾病可能被控制在一个保护区的边界内，但往往会从病原体传播到一个保护区系统，或从一个保护区移动到周围的基质。例如，当牛结核病从南非南部的克鲁格国家公园跨越国家边界传播到津巴布韦的戈纳雷州国家公园时就发生了这种情况(Michel et al. 2006, Cross et al. 2009, de Garine-Wichatitsky et al. 2010)。有关疾病在区域间传播以及野生和家养动物丧失当地抗病能力的合理担忧，可能被保护区管理者不必要地夸大或愚蠢地忽视，导致采取行动产生额外的社会-生态反馈，并导致系统的社会和生态要素之间比必要更紧密的联系。例如，野生动物迁移在南非是一项不断发展的事业(Goss and Cumming, 2013年)，出售和储存野生动物带来的经济收益往往超过了对基因混合、当地适应以及寄生虫和病原体传播的考虑。

因此，病原体对生态、社会和经济系统组件可能产生的负面影响受到现有系统配置的影响，即组件之间的关系和强化反馈，以及连续性和潜在的创新来源(图1、表1)。病原体驱动的扰动对保护区恢复力的影响可能进一步受到疾病暴发在空间和时间上表现的方式的影响。以及由病原体的毒性、潜伏期、传播、兽疫状况、现有的预防和治疗方案所决定的流行病学动态(表2)。

南部非洲保护区的恢复力和疾病

虽然到目前为止我们使用的是一般意义上的“病原体”，但病原体的影响可能在很大程度上取决于它们的个体属性。为了更深入地理解病原体对保护区恢复力的影响，我们接下来更深入地考虑南部非洲的例子，以及不同种类的病原体对南部非洲保护区的影响方式。在本讨论中，南部非洲包括赞比西-库内内轴以南的地区:南非、津巴布韦、纳米比亚、博茨瓦纳、莫桑比克南部、莱索托和斯威士兰。我们的分析集中在法定的国家公园和自然保护区。

区域背景与历史

南部非洲是一个生物多样性很高的地区，并支持大量本土大型哺乳动物物种(Pimm et al. 2014)。其人口在上个世纪增长了20倍(联合国2007年)，该地区超过一半的人口生活在农村地区(联合国2003年)。在半干旱地区，广泛的家畜生产超过了耕作，半干旱地区占该地区340万平方公里面积的60% (Cumming和Atkinson 2012)。

19世纪50年代爆发的传染性牛胸膜肺炎(Dupuy et al. 2012)、1896-97年的牛疫(Mariner et al. 2012)以及过度捕猎导致家畜群和野生动物严重耗损(Dupuy et al. 2012, Mariner et al. 2012)。因此，为野生动物建立了保护区(Cumming 2004)，利用围栏将野生和家养有蹄类动物分开(D’amico hale et al. 2004)。禁止对野生动物的商业和生存使用，从而疏远了商业和社区农民与野生动物的关系(Dupuy et al. 2012)。在许多南部非洲国家，20世纪60年代的立法变化赋予了私人土地所有者管理野生动物并从中受益的权利(Bond等人，2004年)，导致该地区保护区的规模、类型和所有权多样化。现在，南部非洲的保护区包括私营、社区和国有项目，从小型(小于1.5万公顷)的野生动物保护区到跨越多个国家的大型跨界保护区。虽然很难获得确切的数据，但以自然为基础的旅游业对该地区的经济做出了巨大贡献(斯科尔斯和比格斯，2004年)。

因此，南部非洲农村的许多生计依赖于两种经常同时发生的企业:保护区以野生动物为基础的旅游业和家畜生产(包括商业和自给自足)。家畜、人类和野生动物之间的最终界面可能会导致人类与野生动物之间的冲突(Cumming和Atkinson 2012)，包括由于疾病在界面上传播而引起的冲突。由疾病引起的人类与野生动物冲突的性质将取决于诸如疾病流行病学(表2)和保护区或家养动物管理等社会和生态因素。在南部非洲，在保护区内和/或周围记录了多种流行病学不同的疾病(Cumming和Atkinson, 2012年)。这使我们能够探索各种疾病对保护区恢复力的影响。

相关病原体及其对保护区恢复力的影响

为了探索疾病对保护区恢复力的影响方式，我们考虑了南部非洲保护区常见的七种focal disease对保护区特性的影响(表1和图1)。选择疾病作为案例研究是基于它们与南部非洲保护区的感知相关性以及表2所示的特征多样性。我们选择的病例研究疾病是口蹄疫、炭疽、疟疾、狂犬病、裂谷热(RVF)、锥虫病(昏睡病)和犬瘟热(CD)。在这些疾病中，狂犬病和乳糜泻已传入该地区。我们为表3中的每种疾病提供了类型背景(基于表2)，并在表4中探索每种疾病对保护区身份的特定元素的影响。附录1中的案例研究表提供了我们如何获得这些影响的更详细描述，图2显示了每个案例研究疾病考虑的保护区。

南部非洲的口蹄疫通常由南非领土血清型病毒引起口蹄疫病毒在自由生活的水牛(Syncerus caf)它们在幼崽时期就会受到感染，从而形成了系统生态记忆的一部分。在急性感染期间，病毒会被排出体外，从而导致其他易受感染的偶蹄动物感染，例如黑斑羚(Aepyceros melampus(Vosloo et al. 2009)，然后将疾病传播给保护区内的其他野生动物，因为黑斑羚有能力跳过围栏，也会传播给周围地区偶蹄家畜(Vosloo et al. 2009)。虽然通常情况下，口蹄疫对当地野生动物影响不大，但它会导致国内种群的重大产量损失(Thomson et al. 2003)。当口蹄疫疫情发生在南部非洲指定的无口蹄疫地区时，有时通过强制屠宰受感染者加以控制和接触动物，加剧了农民的经济损失(汤姆森等，2003年)。例如，在克鲁格国家公园周边地区，2001/2002年爆发口蹄疫后，超过15,000头牛被屠宰(Thompson等，2003年)。此次疫情是在洪水冲毁围栏后牲畜和野生动物接触造成的，突显出更大范围的过程可以如何影响社会-生态功能。然而，对口蹄疫疫情更常见的管理策略是控制来自受感染地区的动物流动，并开展广泛的疫苗接种计划(Cumming, 2011年)b)，这一做法强烈反映在本地区的口蹄疫管理政策中。该疾病及其后续管理行动的影响将极大地影响当地社区对保护区的看法。在有水牛的保护区(如博茨瓦纳的莫雷米国家公园或津巴布韦的万基国家公园)，过去爆发疫情带来的政治压力导致制定了新的立法，要求在保护区周围设置防游戏围栏，限制偶蹄动物的活动(Scoones et al. 2008, Cumming et al. 2015)b)．因此，口蹄疫已经改变了保护区的建筑环境，并间接减少了收入，因为与发放许可证、监控、保障系统、接种疫苗和设置围栏相关的成本增加了(Scoones et al. 2008)。例如，在纳米比亚，Bwabwata和Mangetti国家公园等保护区周围的养牛农民无法出口他们的牛肉(Scoones et al. 2008)。另一方面，像埃托沙国家公园这样的保护区无法将自己推销为“五大”目的地，因为游戏控制政策规定它们不能有水牛。在创新方面，口蹄疫使人们越来越重视追踪自由生活水牛运动行为的相关研究，这些水牛是口蹄疫病毒的宿主(Ryan et al. 2006)。

炭疽是由革兰氏阳性、杆状、孢子形成的细菌引起的炭疽杆菌．孢子可以休眠几十年(Hugh-Jones和de Vos 2002)，轻度感染的野生动物可以建立起对这种疾病的免疫力(Pienaar 1961)，因此有助于生态记忆。这种疾病可以在野生和家养食草动物中成为家畜流行病，它们通过摄入、吸入或吸收孢子而感染，导致流产和成人死亡(拜尔和特恩布尔，2009年)。疾病暴发可以通过食物网传播，并被认为是自然生态系统过程的一部分(Pienaar 1961年，Hugh-Jones和Vos 2002年)。然而，该疾病对周围社区的牲畜构成威胁(Hugh-Jones和Vos, 2002年)，并可通过直接接触或食用受感染的动物组织传播给人类(Turner, 1980年)。例如，在赞比亚，北卢安瓜国家公园周围地区的人们报告了44例炭疽病例，显然是在吃了河马的肉(河马amphibius；Hang'ombe等人，2012)。防治该病的方式是焚烧、掩埋和净化尸体、焚烧植被和封锁受污染水源(Pienaar 1961年)。因此，当地对保护区的看法可能受到接触疾病和为阻止疾病传播而制定的法规的影响，赞比亚爆发疫情的情况就是如此(Siamudaala等人，2006年，Hang'ombe等人，2012年)。尸体对视觉的影响，以及疾病与人类健康风险之间的感知联系，也可能影响游客的看法(南卢安瓜国家公园的情况，见Siamudaala, 2005年)、游客率，从而影响收入。这种疾病引起了社会适应，其形式是对研究和免疫计划的大量投资，最明显的表现在疫情经常爆发的保护区，如马纳池国家公园、埃托沙国家公园和克鲁格国家公园(特恩布尔1991年，拜尔和特恩布尔2009年)。

疟疾寄生虫疟原虫是由女性从一个人传染给另一个人吗按蚊蚊子吃血的时候把它当作繁殖过程的前奏。这种疾病不会影响野生动物或牲畜，但会导致人类死亡，因此对游客的感知有很大影响。像南非北部、纳米比亚北部、博茨瓦纳、赞比亚、津巴布韦和莫桑比克的大多数保护区一样，被宣布为疟疾区可能会导致游客数量减少，从而间接减少支付和收入(Durrheim等人2001年，Sachs和Malaney 2002年)，而这对保护区的持续发展是必要的。例如，在南非的夸祖鲁-纳塔尔省，Durrheim等人(2001年)指出，在iSimangaliso湿地公园和Hluhluwe Umfolozi自然保护区，疟疾爆发后，游客人数受到了显著影响。通过控制蚊虫数量，如在住所喷洒杀虫剂和减少积水区域，以及预防疾病感染，如使用蚊帐、驱蚊剂和抑制或因果预防药物，在控制疾病的战略中，社会适应已得到明显体现(O’meara等，2010年)。有趣的是，在一些地区，如赞比亚的Kafue、Lochinvar和蓝泻湖国家公园，社会适应也采取了将政府提供的蚊帐用于其他目的的形式，如捕鱼，对邻近的生态社区造成了负面影响(Haller和Merten, 2008)。

狂犬病是一种由负链RNA引起的病毒性人畜共患病。它是一种急性、进行性、不可治愈的病毒性脑炎。狂犬病可以感染和通过各种哺乳动物传播，主要是食肉目(狗、猫、豺)和翼手目(蝙蝠;Lembo et al. 2010)。因此，狂犬病可以直接影响保护区内外的野生动物。二十世纪六十年代，在万盖国家公园，家犬被认为是爆发狂犬病的最可能的源头，导致濒临绝种的非洲野狗大量死亡(吕卡翁pictus；Childes 1988)，强调了家畜对保护区恢复力的潜在影响。同样，来自家养狗的犬类狂犬病也被认为是对野狗的主要威胁，野狗是南非国家公园的主要景点(Hofmeyr et al. 2000, 2004, Lembo et al. 2010)。狂犬病可以通过减少已经很低的数量直接影响野狗的遗传多样性(Kat et al. 1995)，从更广泛的意义上说，还会影响保护区的濒危动物保护目标。在埃托沙国家公园重新引入野狗的尝试，在那里它们将不会在周围的农业土地上面临危险，但都遭到了挫折，主要是由于狂犬病相关的死亡(Scheepers和Venzke, 1995)。通过保护区食肉动物数量的变化，狂犬病毒有可能破坏重要的生态系统过程(Estes等，2011)。接种疫苗是一种可能的、但代价高昂的管理措施，这一点从马迪克韦自然保护区的研究中可以明显看出(Vial等人，2006年)。

保护区被认为是非洲南部裂谷热的蓄水池(Olive et al. 2012)，使这种疾病成为保护区生态记忆中的一个重要因素。裂谷热是一种由裂谷热病毒引起的接触性和蚊媒疾病，裂谷热病毒是该家族中的一种包膜RNA片段病毒病毒之一,属沙．反刍动物感染可导致胎儿自然流产或死亡(Swanepoel和Paweska, 2011)。人类通过接触受感染动物的组织或通过蚊虫叮咬感染该病，这通常会导致流感样疾病，但在大规模疫情期间曾造成大量人类死亡(斯瓦内普尔和帕韦斯卡，2011年)。因此，正如在南非、津巴布韦、纳米比亚和莫桑比克所记录的那样，该疾病在暴发期间可直接影响保护区特征的人类、野生动物和牲畜部分(斯瓦内普尔和帕韦斯卡，2011年)。特别是，这些疫情造成的大量牲畜损失造成了严重的经济损失(斯瓦内普尔和帕韦斯卡，2011年)，在某些情况下导致当地社区对保护区产生负面看法。游客的看法和游客带来的收入也可能受到影响:根据一名德国游客在南非一个野生动物保护区旅行后(不正确地)感染裂谷热的疑似病例，世界卫生组织向参加2010年国际足联世界杯的游客发布了旅行警告(Boshra等人，2011年)。

乳糜泻会对保护区内的捕食者数量产生重大影响。该病毒通过气溶胶飞沫传播，在死水中可保持毒性，具有高度传染性和致命性，已知可影响食肉目多种物种(Alexander等，1996年，Roelke-Parker等，1996年)。乳糜泻的爆发已对狮子造成毁灭性的影响(豹属狮子座)、蝙蝠耳狐(Otocyon megalotis)、斑鬣狗(Crocuta Crocuta)，以及南部非洲保护区(如埃托沙国家公园和丘比狩猎保护区)的野狗数量(Alexander et al. 1996, Roelke-Parker et al. 1996, Bellan et al. 2012)。在保护区周边社区发现的家养狗中，CD的流行为疾病提供了一个持续的蓄水池(Alexander et al. 1996)，这使得CD对生态记忆非常重要。顶级捕食者种群规模的减少通过减少遗传多样性对生物适应潜力产生负面影响。与狂犬病一样，CD可以通过营养级联破坏生态系统过程，并影响大型食肉动物的种群大小。有魅力的物种是吸引游客的重要因素，因此大量食肉动物的损失可能会影响游客的到访率(Lindsey et al. 2007)。

东非和南部非洲的人类锥虫病是一种致残和致命的疾病，由锥虫属brucei rhodesiense(Sistrom et al. 2014)，它是由只吃脊椎动物血液的采采蝇传播的。在南部非洲，最近在津巴布韦赞比西河流域的保护区发生了几例人类昏睡病(世卫组织，2015年)，这种疾病在肯尼亚的兰维河流域很常见(Wellde等人，1989年)。非洲南部采采蝇的主要野生宿主和锥虫的储存宿主是疣猪、丛林猪(Potamochoerus larvatus)、羚羊、羚羊、水牛和大象(非洲象；Hargrove 2003)。结核病brucei主要导致锥虫病或家畜长颈病，这些疾病发生在采采蝇区或采采蝇栖息地附近的保护区。在保护区周围地区的牲畜中暴发疫情很常见:例如，1990年在南非Hluhluwe Umfolozi国家公园(Kappmeier等人，1998年)和赞比亚卢安瓜国家公园周围的几次暴发(Anderson 2009年)。这类疫情对人和牲畜都造成了影响，给农村贫困人口带来了重大负担(Wellde等人1989年，Welburn等人2006年，Anderson等人2009年，Torr等人2012年)。迄今为止的管理主要是被动的，包括消除猎物和广泛喷洒杀虫剂(Welburn等人2006年，Cumming等人2015年)b)，可能对保护区特性的生物和非生物成分产生负面影响。例如，前往东非和南部非洲保护区的游客感染了罗得西亚人类锥虫病(Simarro等人，2012)，疫情可能会影响游客的到访率。在创新方面，仍受这种疾病影响地区的野生动物似乎对这种疾病产生了部分免疫力。在Matusadona国家公园，引进了白犀牛(学名simum)，来自自1948年以来没有接触过这种疾病的种群，在感染昏睡病后死亡，尽管黑犀牛(Diceros bicornis)该地区的地方病没有变成疾病(泰勒1986年)。

正如这些例子所表明的那样，病原体及其引起的疾病有可能极大地改变保护区的特性。如前所述，保护区生物群落的改变会影响其他特征元素，带来潜在的重要经济、社会和生态后果。我们选择了疾病案例研究，以代表疾病爆发对保护区身份的不同影响方式，这在文献和兽医专家中都有记载(表4;附录1).疾病可能以不同的方式进入一个系统，并产生级联影响，影响保护区识别的一系列不同元素。

讨论

在我们的案例研究中，最直接或间接影响身份的因素是野生动物、家养动物、当地社区、游客和收入。收入是所有病例研究疾病持续受到影响的一个组成部分。造成收入损失的原因可能是疾病预防的直接费用，如口蹄疫和炭疽热，也可能是对游客看法的负面影响，如对疟疾的恐惧。游客的认知似乎受直接影响人类的疾病影响最大，受只发生在动物身上的疾病影响较小。相反，如在无结核病或无疟疾地区，对疾病的成功管理可能会带来额外收入，因为游客愿意用这些资产/福利为公园支付额外费用。

从我们的案例研究中可以明显看出的另一个普遍模式是，病原体通过家畜进入保护区系统可能会造成可怕的生态后果。这些后果往往是疾病对各组成部分之间关系的影响造成的。例如，狂犬病和乳糜泻都会导致顶级食肉动物的死亡和疾病，从而通过营养级联破坏生态功能。因此，对南部非洲野生动物管理的主要影响之一是周边地区野生动物和家养动物之间的相互作用。对病原体和寄生虫从野生动物传播到国内类似物的担忧，例如口蹄疫、牛结核病以及水牛和牛之间的蜱传病原体，是小农和肉类出口商的主要担忧。野生有蹄类动物和家养有蹄类动物之间的交流，在它们从野生动物转移到家养动物时，往往会引起最大的社会经济问题，因为许多野生动物物种是病原体的自然宿主，感染后不会出现临床疾病。然而，将水牛从水牛/牛高度重合和接触的地区移走，未必能提高保护区对疾病爆发的抵御能力。除了与旅游相关的收入损失可能带来的负面经济后果之外(Thomson 2009)，放牧哺乳动物的消失所带来的生态反馈实际上可能会增加疾病爆发的可能性。Kenya, Keesing和Young(2014)在长期的封闭实验中发现，放牧哺乳动物的移除导致啮齿动物数量增加，从而破坏了金合花树苗，吸引了更多的毒蛇，使跳蚤数量增加了一倍，从而增加了跳蚤传播病原体的风险。

关于疾病控制的管理决策，特别是当疾病通过家畜传入时，可能会产生深刻的生态反馈，这在我们研究区域之外的许多保护区也很明显。Holdo等人(2009)利用拟合种群时间序列数据的离散时间模型，展示了在角马种群中对当地牛虫害的抑制如何导致塞伦盖蒂生态系统的木质成分增加了2到3倍，从而促进了其在40年期间从净碳源向净碳汇的转变。更多关于社会过程产生生态反馈并产生社会后果的例子来自生态健康和景观流行病学文献，现在许多研究都将景观退化、病原体传播和对人类健康和福祉的负面后果联系起来(见Myers等人2013年，Berbés-Blázquez等人2014年的例子)。

生态系统在进化过程中以病原体和寄生虫为系统元素，我们的案例研究表明，生态群落通常对地方性病原体具有很强的适应性。在保护区流行的疾病可能主要通过社会和经济途径影响复原力。例如，在我们的案例研究中，锥虫病暴发对人们和生计产生了影响，而不是直接影响生态组成部分。同样，围栏、消除猎物和DDT喷洒等控制方法也产生了重大的生态影响，例如扰乱了大范围物种的迁徙路径，导致顶级捕食者数量下降(Gadd 2012, Cumming et al. 2015)b)．在许多方面，保护区及其周围环境的人类社会和经济组成部分比生态系统本身更有可能受到地方病的影响，并影响保护区对疾病爆发的复原力。

疾病也影响到保护区的创新和连续性。如果野生动物病原体是人畜共患病的，即可传染给人，那么病原体可能对保护区的建立和维持产生长期影响。锥虫病和人类疟疾都被认为是低纬度疾病，都对非洲的定居模式产生了显著影响。非洲南部许多现有的保护区最初被宣布为狩猎区，因为它们的降雨不稳定、土壤贫瘠和疾病(Cumming和Atkinson 2012)。因此，目前最受保护的栖息地是高地草原和林地，而不是低地稀树草原。疟疾等病原体继续影响旅游业，而在不断变化的气候中采采蝇范围的潜在扩大也可能产生类似的重大影响。

此外，我们的CD和裂谷热案例研究表明，生态记忆是如何通过至少两种途径受到影响的:遗传多样性的丧失和病原体在环境中的持久性，例如，裂谷热在蚊子卵中。更积极地说，社会适应可以带来更有洞察力的管理或更多关于疾病的研究。然而，即使是社会适应也会以不希望的和意想不到的方式表现出来，例如莫桑比克的例子，据报道当地社区使用疟疾网作为渔具(Blythe et al. 2013)。

虽然病原体可能有一些直接影响，特别是对国内种群，地方病病原体往往通过间接影响对社会-生态系统造成干扰。从我们的案例研究来看，虽然在保护区发现的大多数病原体不会导致大量野生动物死亡或感染许多人，但偶尔的爆发和死亡对公众的看法和管理决策有很大的影响。管理方面的反应和病原体爆发产生的间接社会经济影响并不总是合理的，也不总是与威胁的实际严重程度成正比(Stirling和Scoones, 2009年)。

复杂系统中病原体带来的诸多复杂性表明，景观流行病学迫切需要社会-生态系统方法(Cumming等，2015)c)．Palomo等人(2014)强调了由跨尺度反馈产生的间接级联效应，可能无法通过确定性和线性方法检测到，他们考虑了系统思维和社会生态学理论如何有助于疾病暴发保护区的管理。他们的论文也代表了恢复力、生态健康和景观流行病学文献的主要汇合点。Berbés-Blázquez等人(2014)认为，生态健康范式可以通过关注实用管理工具(如适应性环境管理)而受益于弹性思维;以尺度相互作用等综合概念为基础;而panarchy和regime的融合改变了概念，为生态健康增加了一个更动态的视角。同样，Meentemeyer等人(2012)认为，明确考虑人类活动和疾病动力学之间的相互反馈，可以为成功的集体行动和不可管理的入侵之间的临界点提供潜在的见解。

我们主要集中在病原体驱动的扰动可能通过侵蚀或改变系统身份的元素来降低系统弹性的方式。然而，值得注意的是，病原体和寄生虫也可能对生态群落的恢复力产生积极的影响。它们减少了野生动物种群的拥挤程度，并可能通过移除生病和年老的动物来增强它们的遗传适应性，以及/或使它们更容易成为捕食者的猎物。在寄生虫生态学中，一个种群中很小比例的动物携带很大比例的寄生虫是不言自明的(Poulin 2007)。病原体可能给野生动物种群带来的数值波动可能会通过创造空间和时间异质性，从而进一步增强生态系统的恢复力，这有助于在保护区内保持物种和栖息地组成的多样性。

因此，病原体构成了保护区身份的一个组成部分(Castello et al. 1995, Ayres and Lombardero 2000)。系统中地方性疾病或病原体的存在可能直接或间接地影响保护区的功能，并产生积极或消极的后果。病原体暴发不同于火灾、洪水以及政治和经济衰退等其他类型的干扰，因为它们往往由内在因素产生或夸大。了解疾病如何影响保护区的恢复力对于了解保护区的整体恢复力至关重要。干扰是发展的一个组成部分，因为它打开了过程重组、系统更新和新轨迹出现的机会(Folke 2006)。然而，在系统进入不同状态之前，系统只能吸收有限数量的干扰(Holling 1973)，而干扰后的动力学严重依赖于系统的自组织能力(Norberg和Cumming 2008)。病原体为保护区提供了适应、创新和连续性的来源，而一种疾病在保护区的出现或爆发可能会刺激新的研究，导致与当地社区的合作，并为制定更好的疫苗接种或控制策略提供动力。由于病原体以多种方式影响恢复力，它们也提供了一个机会，通过更严格的案例研究比较分析来推进社会生态学理论。尽管问题的复杂性不允许开发简单的启发式方法来理解病原体对保护区恢复力的影响，但很明显，病原体的影响在本质上是社会-生态的，理想情况下应从综合的社会-生态系统角度来研究。

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