研究

在北极筑巢的北方白头翁中出现禽霍乱:使用基于社区的参与性监测来描绘疾病暴发模式和预测传播风险

• 摘要
• 简介
• 方法
  • Host-pathogen生态
  • 因纽特人咨询
  • 调查设计
  • 数据分析
• 结果
  • 暴发的空间分布、宿主种类范围和死亡率
  • 物种栖息地模型
• 讨论
• 对本文的回应
• 致谢
• 文献引用

介绍

新兴传染病正以前所未有的速度出现，并对全球生物多样性构成日益严重的威胁(Daszak等人2001年，Plowright等人2008年)。据预测，由于全球化和气候变化的影响，致病因子会向两极扩散(Harvell等人2002年，Altizer等人2013年)。beplay竞技这种扩张的原因包括:高纬度地区的气候变暖，使这些地区更有利于病原体的生长和生存;物种范围或运动行为的改变，导致受感染人群和以前无疾病人群之间新的或更多的接触;以及人类活动的增加促进了人类介导的病原体传播(Kutz等人2005年，Harvell等人2009年)。北极野生动物可能特别容易受到外来疾病的威胁，因为许多北极物种被认为是在相对孤立的环境中进化的，因此与在病原体更丰富的环境中进化的物种相比，它们抵御新感染的免疫能力受到了限制(Dobson 2009)。

最近，在全北极西部偏远的海鸟繁殖地报告了禽流感疫情(哈姆斯2012年，博登斯坦2015年)。禽霍乱是一种由细菌引起的鸟类高致命性疾病巴斯德菌multocida．在20世纪40年代，关于野生鸟类大规模死亡的禽霍乱的第一次报道是在与商业家禽经营密切相关的地方，人们推测p . multocida野生鸟类-家养鸟类界面的交换与高毒株的进化和传播有关(Botzler 1991)。无论如何，该疾病现在已经在野生鸟类的蓄水池中根深蒂固，并且似乎正在扩大其宿主范围和水禽和殖民地筑巢海鸟种群的地理分布(Crawford et al. 1992， Österblom et al. 2004, Waller and Underhill 2007)。

到目前为止，在加拿大北极地区爆发的禽霍乱主要影响的是普通羽绒(Somateria mollissima2012)(危害)。Common Eider是一种体型庞大的海鸭，每年大部分时间都在海洋环境中度过，只有在繁殖时才上岸(Goudie et al. 2000)。北方鸭绒亚种(s . m .北欧化工)在西格陵兰岛和加拿大东部的北极地区筑巢，冬天在格陵兰岛西南部、拉布拉多、纽芬兰和圣劳伦斯湾的海岸筑巢，Québec。由于在最初一波病原体入侵期间发现了高死亡率，以及在一些地点暴发的周期性，影响北方普通羽绒的暴发已被确定为一个保护问题(Buttler等人2011年，Descamps等人2012年，Iverson等人2016年)。虽然禽霍乱已经在北美东部温带地区筑巢的普通鸭绒繁殖种群(美国普通鸭绒亚种)中传播了几十年s . m . dresseri；Reed和Cousineau 1967, Korschgen等人1978，共同鸭肉管理联合工作组2004)和西欧(欧洲共同鸭肉亚种)s . m . mollissima；Swennen和Smit 1991, Christensen等人1997)，该疾病在北方Common Eiders的出现似乎是一种新现象(Harms 2012)。

确定驱动疾病出现的生态因素对于预测暴发风险、评估保护威胁和制定有效的控制策略至关重要(Smith等，2002年，Liu等，2013年)。然而，在野生、自由放养的动物种群中进行疾病评估需要广泛的监测网络，而在地理上偏远和发展中地区，如北极，往往不存在监测网络(Brook et al. 2009)。在这些地区，土著采收者往往是第一个注意到环境变化的人，这些变化影响了他们赖以生存的物种的健康(Berkes et al. 2000, Kutz et al. 2009)。在加拿大北极地区，土著人参与生态监测以及将传统和当地生态知识纳入决策已经成为野生动物管理的基本组成部分(Gilchrist等人2005年，Berkes 2007年，Kowalchuk和Kuhn 2012年)，并对野生动物疾病监测做出了越来越多的贡献(Brook等人2009年，Parlee等人2014年)。

加拿大的因纽特人通常非常熟悉他们社区附近的普通Eider种群的位置和地位。因纽特人在非繁殖期捕杀鸭绒以获取肉，并前往繁殖地收集鸭蛋和羽毛，用于制作衣服和毯子(Nakashima 1991, Gilchrist et al. 2005)。羽绒是一种特别有价值的资源，因为它可以从巢穴中不受伤害地收集，在世界市场上的价格很高(Skarphédinsson 1996)。事实上，因纽特羽绒收集者是该地区第一个报告禽流感死亡的人(Kwan, 2004年)。在记录了这些最初的疫情之后(Henri等人，2010年)，对采收者进行了当地生态知识访谈，努纳维克(北部Québec)的野生动物主管部门与当地采收者合作绘制了疫情爆发地点(M. Simard，努纳维克研究中心，未发表的数据)．

在此，我们在这些努力的基础上，提出了一项研究计划的结果，该计划旨在将因纽特人对过去爆发事件的观察汇编在一个标准化数据库中，并在因纽特人的参与下在整个受影响地区开展调查调查，以寻找新的、持续的或未报告的死亡的证据。我们的具体研究目的是:(1)确定爆发事件的频率和当前流行的空间范围，(2)量化与死亡事件相关的羽绒和其他物种的死亡率，(3)收集有和没有发生过禽霍乱的羽绒群落的生物物理和鸟类群落属性信息，用于预测物种-栖息地模型Maxent(最大熵物种分布模型;Philips et al. 2006)。我们使用该模型来确定疫情发生的生态相关性，这是绘制风险图和预测疾病进一步传播的潜在可能性的关键第一步(Slater和Michael 2012, Liu等人2013,Mweya等人2013)。我们的研究结果与了解禽霍乱对北方普通艾德种群生存能力的威胁有关，与疾病的地理传播和维持有关的传播热点和宿主物种，并作为一个模板，专门在加拿大北极地区和其他偏远的发展中地区开展以社区为基础的参与性研究。

方法

Host-pathogen生态

p . multocida感染通过直接接触和间接通过摄入或吸入受污染的水或沉积物中的细菌在禽类之间传播。感染引起呼吸道和败血症，通常发病迅速(Botzler 1991, Friend 1999, Samuel等人2007)。急性禽霍乱感染可导致禽类在接触后6-12小时内死亡，当疫情在繁殖地发生时，发现病禽死于其巢穴的情况并不罕见(Friend 1999)。

血清学调查已被证明对检测最近的感染是有效的，接种疫苗的研究表明，存活的个体至少有可能获得短期免疫(Samuel et al. 2005)。p . multocida已知可在湿地上保持数天至数月的传染性(Friend 1999, Samuel et al. 2007);然而，它似乎不会在环境中越冬(Samuel et al. 2004, Blanchong et al. 2006)。相反，携带病毒的鸟类被认为在疾病的跨季节延续和地理传播中发挥着重要作用(Samuel et al. 2005)。

普通的艾德主要在小型近岸岛屿上筑巢，规模从几只到几千只不等(Goudie et al. 2000)。据记载，在温带地区，大多数影响普通羽绒的禽霍乱暴发都发生在繁殖地，高宿主密度被认为会放大传播概率(Samuel et al. 2007)。雌羽绒表现出高度的繁殖欲，在没有雄性帮助的情况下孵蛋。在北极环境中，筑巢物候与春季海冰破裂的时间密切相关(Love et al. 2010)。总的来说，这些特征导致了高度的行为同步、空间拥挤以及生殖雌性对共享环境的密集使用。然而，在繁殖期，雄性或未成熟鸟类的接触和疾病传播的可能性大大减少。

在我们开展这项研究之前，加拿大北极地区哈德逊海峡地区的四个地点的实验室分析证实了影响北部公艾德的禽霍乱暴发。在每一种情况下，都在羽毛繁殖群中观察到大量新死亡的鸟类(>20具尸体)，并从尸体中收集组织样本，供国家实验室分析(加拿大合作野生动物卫生中心，2007年，Harms, 2015年)。其中一个繁殖群体位于加拿大环境与气候变化管理的一个长期鸟类监测站，位于努纳维特南安普顿岛东海岸(米特维克岛:北纬64.030度，西纬81.789度)。2005年至2012年，米特维克岛每年都会爆发禽流感(Iverbeplay竞技son等人，2016年)。其他三个地点位于努纳维克Québec的北部海岸线，2004年和2006年，来自伊乌吉维克、康吉苏瓦克和奥帕鲁克社区的因纽特羽绒收集者在那里发现了死亡事件。在禽霍乱进入研究系统之前，生物学家和因纽特收割者都认为这类死亡是完全前所未有的(Henri et al. 2010)。

因纽特人咨询

多年来，我们研究团队的成员一直与因纽特人合作，参与加拿大北极地区海鸟的监测和保护工作(Mallory et al. 2003, Gilchrist et al. 2005, Gilchrist and Mallory 2007)。我们于2010年启动了这项研究的实地作业，并在2010年至2013年夏季进行了实地调查。我们选择了6个社区作为行动基地:多塞特角、伊基伊特、奥帕鲁克、康吉尔苏克、康齐苏瓦克和伊武吉维克(图1)。这些地点全面覆盖了研究区域，包括有和没有禽霍乱发生历史的地点。

在进行实地调查之前，我们向努纳武特(努纳武特野生动物管理委员会)和努纳维克(努纳维克海洋地区野生动物管理委员会)的因纽特人领导的野生动物管理委员会，以及我们计划工作的社区的当地猎人、渔民和捕兽者协会(HFTA)分会做了介绍。我们演讲的目的是分享关于禽霍乱对北极鸟类构成的新威胁的信息，征求关于当地观察情况的意见，并为开展我们的研究获得许可和后勤支持。Inuktitut口译员协助我们进行演讲，并使用载有健康和患病鸟类照片的幻灯片和印刷材料来指导我们的对话。

HFTA主管是我们与当地收割机接触的主要联络人。他们还确定了有船只和适合我们需要的露营设备的社区成员，他们可以充当向导。我们非正式地采访了采收者，以获取他们关于社区附近的羽绒群落的位置和状况的回忆。我们获得口头同意使用他们共享的信息，并招募他们作为付费成员加入我们的研究团队，前往殖民地进行实地考察。我们的会议是在冬末和早春期间举行的，大约在实地行动前一至四个月。

调查设计

根据我们在社区咨询中获得的信息，我们划定了13个调查区域以进行深入研究(图1)。在这些区域内，我们调查了所有已知存在20对或更多繁殖鸭绒群落的岛屿。在大多数情况下，我们调查的岛屿都是加拿大野生动物管理局的生物学家以前进行过鸟类繁殖调查的地方，通常是在因纽特人的帮助下(Gaston等人1985年，Chapdelaine等人1986年，Cooch 1986年，Hipfner等人2002年，Falardeau等人2003年;H. G. Gilchrist和J. Akearok，加拿大环境部，未发表的数据)．我们添加了一些不包括在加拿大野生动物管理局数据库中的岛屿，这些岛屿被我们的因纽特伙伴识别为他们经常收集羽绒的地方，或者他们知道那里有没有在我们的地图上标记的筑巢地。有关选址的进一步细节，包括每个测量区的1:50 000比例尺地形图，已作为网上补充资料(附录1)提供。

野外工作被安排在7月中旬，此时雌鹭正在岸上筑巢。调查日期为2010年7月10-26日、2011年7月6-19日、2012年7月8-21日和2013年7月7-24日(附录1，表A1.1)。在进行调查时，我们乘船往返于岛屿之间。根据加拿大野生动物服务标准进行鸟类繁殖数量估算(Robertson和Gilchrist 1998年，Falardeau等人2003年)。由于研究区域内的突现植被很少，且筑巢鸟喜欢的岛屿通常面积较小(<2 km²)，所以进行了完整的普查。在每个岛屿上，一个由3到8人组成的团队在筑巢区域连续线性扫荡，清点羽毛巢穴，这些巢穴非常显眼，因为雌性羽毛会用拔下的绒毛排列它们的巢碗。

除了统计羽绒的巢穴，我们还记录了我们遇到的其他筑巢鸟类的物种身份和数量。我们还注意到，在岛屿上旅行或在岛屿之间划船时，在距离船只登陆点和出发点5公里范围内，任何与巢穴没有明显联系的鸟类的身份和数量。我们还搜索了过去死亡(骨骼残骸)或正在死亡(新鲜尸体)的证据。所有尸体都收集起来，放在冰上保存，并提交给加拿大合作野生动物卫生中心进行诊断检测。采用目测法估算植被覆盖百分比。主要植被有莎草、棉草和蒲草(莎草科)，以及多种苔藓(苔藓纲)。我们统计了面积为10平方米的淡水池塘的数量。最后，我们记录了每个岛屿的纬度和经度，以便于地理定位和遥感土地覆盖信息与实地数据的整合。

数据分析

认识到我们或因纽特伙伴发现的所有死鸟都没有进行实验室诊断，我们用三个相互排斥的类别对过去或正在发生的死亡事件归因于禽霍乱的证据进行了评级:

1. 确认爆发，表明涉及20头以上死羽的大规模死亡事件要么是由因纽特收割机报告的，要么是在我们的调查中发现的，其中从至少一只鸟身上采集的组织样本检测为阳性p . multocida通过遗传或血清学方法;
2. 疑似疫情，表明在我们的团队到达之前，一名因纽特收割机报告了一起涉及≥20只死绒的大规模死亡事件，并在我们的调查中发现了骨骼遗骸形式的佐证证据;但是，在暴发时没有采集样本进行实验室分析;或
3. 没有爆发明显，表明因纽特采矿者没有报告涉及20头以上死绒的大规模死亡，也没有任何证据表明在我们的调查中观察到过去或正在发生的大规模死亡。

为了进行分析，我们对已证实的疫情和疑似疫情进行了相同的处理，并注意到，在因纽特采矿者报告发生大规模死亡事件的所有情况下，我们都能够通过发现骨骼遗骸来证实这一事件。然而，我们承认所有鸟类死亡原因的不确定性。虽然不太可能，但有可能是多种因素导致了死亡事件(例如，由一种以上病原体同时感染)或其他尚未确定的高毒性病原体在人群中传播。

疫情分布、宿主种类范围和死亡程度

我们分析的第一部分主要是描述性的，涉及汇总因纽特采收者分享的关于过去暴发事件的信息，并将这些数据与我们调查中收集的信息相结合。感兴趣的数量包括爆发地点、发生日期、存在的物种以及物种身份和死亡鸟类的数量。此外，对于鸭嘴兽，我们用追踪调查中发现的鸟巢数除以报告的尸体数来近似估计死亡率百分比。这提供了女性最低死亡率的粗略近似值。我们的度量方法受到以下因素的影响:尸体的不完全可检测性、收割机回收的准确性，以及疫情发生时间与菌落大小估计之间存在时间滞后。然而，我们认为这个数量对于推断所遭受的种群伤害的程度和评估禽流感对保护的威胁的程度是有用的。

物种栖息地模型(Maxent)

我们分析的第二部分使用了预测物种-栖息地模型Maxent (Maximum Entropy Species Distribution Modeling，版本3.3.3k;Phillips et al. 2006)，以确定爆发风险的生态相关性。Maxent是一种仅存在的建模方法，它使用机器学习算法提取存在数据和(伪缺席)背景站点的随机样本之间的关联。它被用作假设缺乏检测就意味着真正缺乏的模型的替代品，被广泛应用于缺乏记录要么因为抽样设计而不可用，要么因为可检测性不确定而不可靠的情况(Phillips et al. 2006, Elith et al. 2011)。近年来，该项目被越来越多地用于野生动物疾病分布的研究，其中认识到感染状态本质上是一个时间动态过程，研究人员检测过去或正在发生的感染的能力是不完善的(Slater和Michael 2012, Liu et al. 2013, Mweya et al. 2013)。该模型使用户能够确定感染存在与预测变量之间的依赖关系，进而可用于描述最有利于支持疫情爆发的环境条件，从而预测未调查地点的疫情风险(例如Slater和Michael 2012)。

在我们的分析中，我们将一组确认和怀疑的禽霍乱爆发地点作为存在记录，而我们调查的一组完整的鸭绒聚居地作为背景地点。我们使用分层的方法，首先评估相似数据类型类别内候选变量的相对重要性，然后在第一阶段分析中对支持最好的变量进行跨类别比较。考虑了三种类型:(1)菌落所在岛屿的生物物理属性，(2)焦点宿主数量，(3)潜在的疾病传播者。下面和表1分别简要说明了每个类别中包含的解释变量。关于其参数化的附加细节以在线数字补充(附录2)的形式提供。

生物物理属性．由于禽霍乱可在受污染的水中间接传播，位于菌落上的淡水融水池是一个潜在的传播源和管理干预的前瞻性焦点(Botzler 1991)。因此，我们量化了池塘的存在(pPOND)及数字(nPOND)作为潜在的预测变量。我们还评估了影响排水和鸟类进入和使用栖息地的其他地点特征，包括植被覆盖百分比(蔬菜)、岛屿面积(区域)和提升(海拔高度)．池塘的存在、池塘数量和植被覆盖来自实地进行的目视评估，而岛屿的大小和海拔则通过查询ArcGIS(版本10.1;美国加州雷德兰兹环境系统研究所有限公司)。

焦主机数量．Botzler等人(1991)确定了宿主数量可能影响禽霍乱传播的两个水平:(1)通过受感染宿主或宿主丰度增加的环境中细菌存在的可能性增加，(2)通过与宿主密度增加的更高接触率。在我们的模型中，我们包括了对鸭绒丰度的测量(nCOEI:每个岛的巢数)及密度(dCOEI:每公顷巢数)，以及每只羽绒的池塘丰度比率(P / 100 e²作为预测变量。后者被参数化为每100只筑巢鸟类池塘数量的平方，因此可以考虑与共享一个共同水源的鸟类数量有关的暴发概率的非线性变化，这可能是一个比简单的单位面积鸟类数量更有信息的宿主密度效应的测量。

潜在疾病的作用．我们的兴趣是评估不同的物种或种群在将病原体带到北方Common Eider繁殖群体中或在其到达后帮助在群体中传播疾病的证据。Harms(2012)提出了几种可能性。第一种是疾病通过直接接触或通过中介物种从美国赤绒鸭传播到共同过冬地区的北方赤绒鸭，随后北方赤绒鸭在春季迁徙时将疾病带到了北方。禽霍乱已经在美国普通鸭肉种群中流行了至少50年(管理普通鸭肉联合工作组2004年)，在非繁殖季节，北部和美国普通鸭肉亚种群在圣劳伦斯湾有广泛的重叠范围。Harms(2012)发现的另一个潜在的病原体远距离传播媒介是小雪雁(陈caerulescens caerulescens)．小雪雁是禽霍乱的宿主，有充分的证据表明它们能够在感染后存活并将疾病传播到新的地方(Samuel et al. 2005)。小雪雁在美国中部越冬，并与加拿大东部北极地区的北方Common Eiders有部分重叠的繁殖范围。最后，体型庞大的海鸥(Larus在纽芬兰的近海地点与禽霍乱死亡有关(Wille et al. 2016)。海鸥经常在普通凫鸟使用的岛屿上筑巢，并已被确定为传播其他禽类疾病的重要中介宿主(Arnal等人，2015年)。

我们预测，如果一个拟议的传播媒介确实在禽霍乱的传播中起作用，那么物种或种群的夏季分布模式应该与爆发地点在空间上相关。为了评估对北方Common Eiders的这一预测，我们使用了Mosbech等人(2006)、Savard等人(2011)和加拿大环境部(未发表的数据)．这些作者提供了羽绒在春季迁徙中的位置信息。我们用这些数据来量化来自大西洋加拿大或加拿大越冬地区的鸟类对哈德逊海峡海岸线的使用强度。COEI-CF)或西格陵兰岛(COEI-GF)，这是根据29名被标记个体每平方公里的路径数量得出的。小雪雁(SNGO)，我们从美国鱼类和野生动物管理局(U.S. Fish and Wildlife Service, 2007)获得了养殖范围分布图。至于海鸥的种类，我们感兴趣的变数包括筑巢的美洲银鸥(l . smithsonianus；pHERG，nHERG)、有否白灰鸥筑巢及数目(l . hyperboreus；pGLGU，nGLGU)，以及所有的总数Larus在距离各集中鸟群5公里范围内，在地面、空中或水上观察到的海鸥，不论它们的筑巢情况(aGull)．

通过对存在数据集和背景数据集进行解析，只包括超过20个燕窝的菌落，以减少疫情识别的检测偏差。在实现我们的模型时，我们使用了Maxent的样本数据格式，这种格式适用于空间显式数据与非网格属性相结合的情况(Elith et al. 2011)。为了避免过度拟合数据，我们将评估主要限制在线性特征上(Barry and Elith 2006)。

为了验证我们的模型，我们使用交叉验证来计算具有标准差的受试者工作特征曲线(AUC)下的面积(Elith et al. 2011)。交叉验证方法将存在记录的数据集划分为“训练”和“测试”子集，利用训练数据构建模型，确定存在位置与环境变量之间的函数关系。然后使用剩余的测试数据来评估模型的预测能力。根据Pearson等人(2007)对小样本数据集的建议，我们将交叉验证与重叠过程相结合，其中每次从训练数据中保留单个存在位置，并使用剩余的建立模型n- 1地区。因此，在这种情况下n存在记录,n建立单独的模型，并根据被正确识别为存在地点的保留样本的比例确定预测性能。解释变量的预测性的关键是评估当有问题的变量被纳入候选变量集(贡献百分比)或当它被保留(排列重要性)时失去AUC收益。接近0.5的AUC值表明拟合并不比随机更好，而1.0的值表明完全拟合。

结果

暴发的空间分布、宿主种类范围和死亡率

我们总共调查了299个符合我们的羽绒筑巢适宜性标准的岛屿，其中131个岛屿的羽绒筑巢≥20个，这是纳入物种-栖息地模型的下限(附录1，表A1.1)。

我们确定了13个确诊或疑似发生禽霍乱暴发的菌落(图2)。暴发年份为2004年、2006年、2011年和2013年。其中11起疫情最初是由因纽特采矿者发现的，其中10起发生在我们的研究团队进行现场调查之前，1起发生在我们的团队之后 一直存在。其余两次疫情是我们的研究小组在实地调查期间发现的。在一个地点记录了再次暴发，而其他地点的暴发限于一年(表2)。

因纽特收割机报告了另外三个地点爆发疫情的情况，由于后勤方面的限制，我们无法进行调查。这些位置被映射到图2中，但是不包括在我们的定量分析中。

从地理上看，暴发集中在三个广阔的地区，所有这些地区都在哈德逊海峡的南部海岸线(图2)。尽管进行了广泛的调查，而且存在一个类似的因纽特人收收机的综合网络，但没有在哈德逊海峡的北部海岸线(巴芬岛)发现暴发。

因纽特收割机报告的或我们调查中观察到的绝大多数尸体是Common Eiders (N= 1147;附录1,无花果。A1.1 - A1.6)。死亡率从1%到43%的雌性估计使用筑巢的殖民地。就总死亡率而言，最大的一次爆发包括309只死于Common Eiders，而最小的一次爆发包括21只死于Common Eiders(表2)。Cepphus grylle；N= 9)、美洲银鸥(N= 6)及灰鸥(N= 3)，以及一只大黑背鸥(Larus绿)、一只北针尾(阿拉斯acuta)及一只加拿大鹅(Branta黄花)被发现。

物种栖息地模型

模型性能诊断表明，在AUC增益和AUC增益的基础上，拟合良好k -对我们运行的每个类别特定模型，以及跨类别模型进行折叠折叠验证(表3)。

在我们评估的生物物理变量中，植被覆盖比例(蔬菜)的解释能力最强(百分比[PC] = 73.5;排列重要性[PI] = 85.1;回归系数[β±SD]: 2.66±0.22)。模型输出表明，爆发的概率与岛上植被数量呈正相关。池塘的存在或数量的支持明显减少(pPOND而且nPOND，暴发概率与岛屿大小无显著差异(区域)或最大高程等高线(海拔高度；表4)。

在焦点宿主数量类别中，对参数显著性的估计表明，支持普通燕窝的数量(nCOEI；电脑= 53.2;π= 29.8;β±SD: 1.96±0.37)和每100个燕窝的池塘数[(P / 100 e²;电脑= 45.9;π= 69.7;β±SD: 1.75±0.55]为相关解释变量。对鸭窝密度的支撑作用较弱(dCOEI；表4)。

最后，在疾病传播者这一类别中，从大西洋加拿大越冬地区迁徙到哈德逊海峡的羽类的栖息地重叠程度和爆发概率之间明显存在很强的相关性(COEI-CF；电脑= 66.1;π= 74.3.8;β±sd: 1.96±0.27;相对而言，很少有证据支持爆发概率与美洲银鸥的存在或数量之间的预测关系(pHERG，nHERG)、灰鸥(pGLGU，nGLGU)或岛屿周围5公里范围内的海鸥(aGULL)．小雪雁的繁殖分布和迁徙路线与种群位置的重叠度和暴发概率之间也没有显著的相关性。SNGO)或从格陵兰岛越冬地点抵达哈德逊海峡的普通艾德(COEI-GF；表4)。

在跨类别模型中，对AUC收益的贡献百分比最高的是蔬菜而且COEI-CF，而排列重要性最高的是蔬菜，COEI-CF, (P / 100 e)²(表5)。边际响应曲线表明，禽霍乱爆发概率与蔬菜，COEI-CF,nCOEI,而(P / 100 e）²服从泊松分布，有池塘时爆发概率达到峰值，但数量相对较少(图4)。

讨论

我们与因纽特采收者的合作表明，禽霍乱在加拿大北极鸟类中比以前描述的更为广泛，而且就生态预测因子而言，暴发事件的分布在研究区域内是非随机的。尽管疫情已经导致一些地方的死亡率很高，我们在哈德逊海峡检测到的疫情迄今为止是局部的，持续时间很短。这种模式与在努纳维特的米蒂维克岛(Descamps等人2012年，Iverson等人2016年)和南部圣劳伦斯河口的几个常见鸭绒繁殖地(Québec)观察到的周期性疫情形成了鲜明对比(管理常见鸭绒联合工作组，2004年)。此外，暴发的发生是暂时散发的，这表明该病原体不容易在北方共同绒鸭亚种群中跨季节保持，而是需要定期重新引入，从而在繁殖地点导致可检测到的暴发。

关于加拿大北极地区禽霍乱目前的分布情况，我们研究中最重要的发现可能是疫情已局限于恩加瓦半岛和恩加瓦湾的海岸线。这一发现可能涉及疾病起源的问题。Harms(2012)提出了两种可能的解释鸟类霍乱突然出现在北方普通羽绒。首先是一种致命的毒株p . multocida在非繁殖期，它们从美国Common eders跳到了大西洋加拿大共同越冬地区的北方Common eders。二是在美国中部的小雪雁冬季爆发疫情，并在繁殖季节接触了北方普通鹅毛鸭。我们观察到的疾病暴发的空间格局与前一假说一致，而与后一假说不一致。从大西洋加拿大迁徙到哈德逊海峡的鹅毛鹅紧跟着Ungava海岸线，而小雪雁的繁殖和迁徙范围不包括我们研究区域的东部，那里发生了我们观察到的许多禽霍乱疫情。然而，初步的研究结果表明分子间的系统发育关系p . multocida从不同地区宿主分离的菌株并不表明在美国流行的细菌亚型之间有密切的联系 在哈德逊海峡(Hudson Strait)中分离出的普通Eiders及其亚型(Harms 2015)。因此，尽管这项研究的结果有力地表明，该病原体在加拿大大西洋地区过冬的北方鸭绒种群中传播，但病原体的原始来源似乎不是美国鸭绒，仍然是一个谜。

关于爆发地点的非随机分布，需要考虑的第二个问题是禽霍乱在北极生态系统中作为一种新出现传染病的地位。生物与环境之间的平衡假设是大多数物种栖息地模型的标准假设(Guisan和Thuiller 2005)。然而，这一假设在生物入侵中经常被违背，在生物入侵中，分布的空间模式受到扩散和定殖过程的限制(Václavík和Meentemeyer 2012)。在我们的研究区域内，许多具有高度丰富的羽绒群落和生物物理属性的地点有利于p . multocida没有发现传播携带疾病。这种疾病存在于某些地理区域的鸭绒种群中，但不存在于其他区域，这与近期范围的扩大是一致的。

考虑到最近范围扩大的警告，我们仍然发现陆地环境的植被覆盖率是疾病爆发概率的最佳预测指标。这一结果有些令人惊讶，因为目前的研究强调受污染的湿地作为焦点的重要性p . multocida在野外传播(Samuel et al. 2004, Blanchong et al. 2006, Wobeser 2007)。然而，当评估支持群落的岛屿的栖息地属性时，我们发现岛屿之间淡水池塘的存在和数量有相当大的差异。许多有池塘的岛屿有机质贫乏。植被覆盖可能是与地面湿度和温度有关的一系列因素的替代品，已知这些因素会影响环境传播病原体的存活(Rohr和Raffel, 2010, Wood等人，2010)，包括p . multocida(Backstrand和Botzler 1986)。很可能，我们在植被覆盖和爆发概率之间发现的关联包含了沉积物和池塘特征的组合，而不是仅通过池塘的存在和数量来捕获的。

尽管岛屿上池塘的数量几乎没有预测价值，但每只筑巢的羽绒可利用的池塘数量作为爆发概率的预测得到了相当大的支持。这种预预性表明，与许多同种物种共享陆地淡水湿地导致疾病暴露率最高，这与繁殖成本可能导致更高感染风险的假设相一致(Botzler 1991, Descamps et al. 2009)。有趣的是，我们发现筑巢鸭嘴兽数量比筑巢密度本身更能预测爆发概率。我们推测，鸭绒丰度与携带禽传入禽霍乱的概率呈正相关，而密集的栖息地不一定有大量的鸭绒，也不一定有缺乏的池塘。总之，这些因素是衡量宿主拥挤程度以及鸟类与环境中病原体接触增加的更相关指标。

控制北极野生动物的疾病威胁是一项重大挑战。野生动物管理者、疾病专家和维持生计的采集者之间持续的互动和信息交流是有效监测和制定可行控制策略的先决条件(Kutz等人2009年，Parlee等人2014年)。在有禽霍乱发生历史的温带地区，管理的主要重点是清除受污染湿地的尸体，以降低环境中的病原体浓度(Wobeser, 2007年)。这种行动需要训练有素的人员及早发现和迅速反应，以确保安全和有效的处置。Legagneux等人(2014)提出的另一种方法是，积极鼓励筑巢的鸟类在出现禽霍乱死亡迹象时弃卵，从而诱导它们离开受影响的地区。这种策略依赖于物种每年返回同一筑巢地点的趋势(Goudie et al. 2000)，实际上牺牲了当年的生产力来减少病原体暴露和提高成虫存活率。这也需要迅速干预，但考虑到北极地区广阔的地理范围和当地收割者的能力，在后勤上更可行，因为当地收割者最能从减少禽霍乱发病率中获益。然而，这一策略引发了与收割机的伦理问题，他们可能不愿意主动霾动物诱导运动。此外，根据鸟类积极脱落的毒株的数量p . multocida在美国，诱导迁移可能会带来疾病进一步传播的风险，到其他地方。

还值得考虑的是，疾病死亡率是宿主种群生态的一部分，现有证据表明，至少有一些被禽霍乱感染的Common Eiders存活并产生免疫力(Korschgen et al. 1978, Iverson et al. 2016)。因此，任何旨在保存丰产的管理干预的短期利益必须与减少传播的努力可能适得其反的可能性相平衡，如果这些努力只阻碍了疾病抗性的自然选择(Staszewski和Boulinier, 2004年)。

p . multocida感染对人类健康的风险很小(Christensen和Bisgaard 2000, Samuel等人2007);然而，与我们合作的因纽特收割者表示，他们在鸭肉大规模死亡事件发生后避免了疫情爆发地点。此外，在没有明确诊断的情况下，公共卫生当局警告收割机不要接触发现死亡的动物。因此，在涉及死亡率检测、用于诊断目的的样本收集或胴体清除的任何工作中，动员当地参与将需要教育、培训和提供个人防护设备。我们的研究结果表明，如果这种疾病在北方普通羽绒种群中根深蒂固，那么在加拿大北极地区的禽霍乱流行病有很大的扩展潜力。我们的结论是，以社区为基础的参与式疾病监测和控制方法最有可能最大限度地减少对羽绒和其他受影响物种的种群影响，以及对羽绒收获者的经济影响。

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