研究

沉积物和草质是珊瑚礁退化的敏感指标

• 摘要
• 简介
• 方法
  • 研究网站
  • 标准指标
  • 基于流程的指标
  • 底栖生物指标
• 结果
  • 标准指标
  • 基于流程的指标
  • 底栖生物指标
• 讨论
  • 珊瑚礁退化的渐进变化
  • 生态系统退化的微妙迹象:放牧和藻类草皮
  • 生态系统退化的微妙迹象:浏览器和大型藻类
• 结论
• 对本文的回应
• 致谢
• 文献引用

介绍

世界范围内珊瑚礁的健康状况正在下降。珊瑚礁上珊瑚覆盖的全球平均值可能低至26% (Goatley and Bellwood 2011)，即使是拥有世界领先管理的大堡礁(GBR)，在过去30年里也可能失去了超过一半的珊瑚(Bellwood et al. 2004, De'ath et al. 2012)。人类健康水平的类似下降将促使医疗从业人员寻找症状和体征，以确定疾病的原因。令人遗憾的是，珊瑚礁无法告诉我们哪里出了问题，这让生态学家们只能寻找可见的退化迹象。

不幸的是，直到最近，我们对珊瑚礁退化的了解都很有限，因此生态学家传统上使用的标志是相对粗糙的。珊瑚覆盖面积的下降和/或巨藻覆盖面积的增加是衡量珊瑚礁健康状况的最常见指标，但它们也是退化的终点。一旦这些迹象明显，珊瑚礁已经退化，破坏已经造成。报告这些迹象可能更类似于提供验尸报告，而不是允许诊断。然而，随着我们对珊瑚礁退化机制认识的最新进展(Graham et al. 2006, 2013, Hughes et al. 2013)，我们现在有可能确定更精确的迹象，并有可能在珊瑚礁退化表现为分类群的广泛丧失之前诊断出它(例如，McClanahan et al. 2011, Bruno et al. 2014)。

除了珊瑚礁底栖生物覆盖(珊瑚和巨藻覆盖)的标准测量外，珊瑚礁生态系统状态的变化通常使用珊瑚礁鱼类的丰度进行评估。鱼类在珊瑚礁的功能生态中起着至关重要的作用，草食性礁鱼在预防和逆转大型藻类林分的发展方面尤为重要(Bellwood et al. 2004, Hughes et al. 2007)。监测具有这些重要功能的草食性鱼类的多样性、丰富度和/或相对大小正迅速成为评估珊瑚礁恢复力的关键步骤(Bruggemann等人，1996年，Bonaldo和Bellwood 2008年，Lokrantz等人，2008年，Nyström等人，2008年，Green和Bellwood 2009年)。然而，生态系统中存在的生物数量并不总是与它们所执行的功能相关，即使是在功能组内(Nyström 2006, Nyström et al. 2008, Graham et al. 2013, Mouillot et al. 2014)。因此，最近的进展主张使用鱼类或珊瑚群落的多维生态位或基于特征的指标作为生态系统状态的度量(Villéger et al. 2011, Darling et al. 2012, 2013, Mouillot et al. 2013)。然而，不管使用的度量标准有多复杂，大多数研究仍然依赖于测量生物的丰度和/或多样性。

与其计算生物数量并预测它们在生态系统中的可能影响，不如量化它们已实现的生态系统功能，即检查已实现的生态位而不是潜在的生态位，这可能更有益。用这种方式量化过程可以提供更早的降解迹象，因为有机体并不需要丢失。它还提供了一种方法来衡量难以通过观察者回避来计数的物种的影响，例如，食草动物(Fox and Bellwood 2008, Dickens et al. 2011)，并提供了对可能无法从计数中明显看出的过程变化的洞察(Hoey and Bellwood 2010, Bennett and Bellwood 2011, Loffler et al. 2015)一个)．考虑到过程中的这些变化可能取决于对环境条件的行为反应(例如，Bellwood and Fulton 2008, Goatley and Bellwood 2013)，而不是数量，它们可能既敏感又能够快速反应。因此，量化生态过程或影响生态过程的因素可能提供退化的最早迹象，甚至可能使预测工具的发展成为可能。

最近的理论工作表明，围绕平衡生态系统状态的方差本质的变化，例如振幅、偏度或自相关性的增加，可以在制度转移之前发生，因此可以作为预测工具(Guttal和Jayaprakash 2008, Dakos等人2008,Scheffer等人2009,Benedetti-Cecchi等人2015)。因此，早期检测甚至是先发制人的管理依赖于所使用的指标的敏感性，文献通常要求使用敏感指标来测试和应用理论模型(Scheffer等，2001年，van Nes和Scheffer, 2005年，Biggs等，2009年)。这种敏感的指标在珊瑚礁上基本缺乏(但参见Chong-Seng等人2014年，Bennett等人2015年)。

因此，我们的目标是通过利用来自GBR上Orpheus岛一系列极端气候扰动前后的数据，评估基于过程的新方法和海底指标。俄耳甫斯岛的内大陆架位置使其更容易受到泥沙和淡水的输入，以及热带气旋最具破坏性的阶段(DeVantier et al. 1997, Walther et al. 2013)。尽管有这些潜在的压力源，先锋湾已经被证明是一个有弹性的生态系统(Bellwood等，2006年一个， Hughes et al. 2007)。在2011年至2012年期间，由于俄耳甫斯岛遭受了几次异常严重的气候事件(表1)，包括严重热带气旋Yasi的直接和间接影响(Perry等人，2014年)，对这种恢复力进行了测试。通过在气候事件前后重复测量生态系统状态，我们可以比较传统的和基于过程的生态系统状况指标。具体而言，我们的目标如下:(1)评估干扰如何影响涉及珊瑚礁复原力和恢复潜力的生态系统状态和生态过程，(2)测试过程或底栖生物指标的变化是否比目前使用的基于丰度的指标(如鱼类、珊瑚或巨藻覆盖)提供更早的退化迹象。

方法

研究网站

这项研究的所有方面都是在2005年至2013年的南方夏季(12月至4月)在澳大利亚GBR内大陆架Orpheus岛背风(西部)海岸的先锋湾进行的。为了测试基于过程和底物的指标在检测扰动影响方面的敏感性，本研究的各个方面的数据收集了2011年至2012年期间影响先锋湾的一系列气候扰动前后的数据(表1)。

标准指标

鱼类丰度

鱼类普查最初于2005年12月在先锋湾的礁顶进行，其后分别于2012年11月及2013年10月进行。为了尽量减少潜水员对鱼群的影响(例如，Dickens et al. 2011)，我们使用了两名潜水员戴着水肺进行距离校准的5分钟计时游泳(继Fox和Bellwood 2007年)。第一个潜水员在一个5米宽的样带中统计了棘鱼科、棘鱼科、后鱼科、棘鱼科、棘鱼科、棘鱼科、唇鱼科(卡瑞尼族)和棘鱼科的名义草食性鱼类，它们的长度超过10厘米(总长度)，估计大小在5厘米的类别内。第二名潜水员在1米宽的横断面上计数5-10厘米长的个体(宽度在每次游泳前校准)。每年(2005年、2012年和2013年)，在整个海湾进行12次重复的、不重叠的游泳。然后使用普查数据计算每个物种的生物量使用公布的长度重量回归(Green and Bellwood 2009)。然后使用单因素方差分析(ANOVA)评估生物量随时间的变化。为了可视化草食性鱼类群落的分类组成随时间的变化，使用生物量标准化普查数据创建多维标度(MDS)图。随后，以年份为因素的单向相似性分析(ANOSIM)被用于检验年份之间的任何统计上显著的分组。

为了探究草食性鱼类特定功能群的生物量随时间的变化，每个物种被分为七个功能群之一(表A1.1;继Green and Bellwood 2009, Brandl and Bellwood 2013, 2014)。每个官能团的生物量然后用来生产第二个MDS和ANOSIM。所有多维分析都在PRIMER 6.0 PERMANOVA+中进行，使用生物量数据平方根转换的布雷-柯蒂斯相似矩阵。

基于流程的指标

在这项研究中，我们关注两类不同的食草动物:放牧和浏览。我们将掠食定义为从附石藻基质(EAM;丝状藻皮:丝状藻皮、碎屑、沉积物和动物的复合物;Wilson et al. 2003)，而浏览则代表了直立大藻的叶片或菌体的去除(Hoey and Bellwood 2010, Streit et al. 2015)。

放牧

2005年10月评估了放牧压力，然后在2012年11月和2013年10月使用静态水下摄像机记录了礁鱼在礁顶EAMs上的草食情况(Fox和Bellwood 2007年之后)。1平方米的PVC样方随机放置在低复杂度水平EAMs上。然后放置摄像机，将样方包括在视场中，并设置记录。大约10秒后，PVC样方被移除，该站点在大约5小时内未受干扰。对视频进行下采样，计算每小时后15分钟内被底栖生物咬伤的所有次数(以减少潜水员在部署过程中的影响;Dickens et al. 2011)，确保至少有4个15分钟的片段被观看。用样方进行鱼类的种类鉴定和大小估算。单个鱼的质量是通过公布的长度重量回归估计的(Green和Bellwood 2009)，质量标准化咬伤是通过将鱼的质量(kg)乘以随后被咬的次数计算的(Bellwood等，2006年)一个)．这有助于纠正被咬的鱼的大小所造成的影响。采用双向方差分析对大量标准化咬伤数据进行比较。残差评估和数据随后平方根转换，以满足检验的假设。

藻生物

为评估鱼类进食对先锋湾生态系统的影响有否改变，我们于2009年1月进行草皮藻化验，然后于2012年11月及2013年10月重复进行。在Bonaldo和Bellwood 2011年之后，从礁滩的两个地点收集了20-30块带有EAMs的岩石，进行了分析，这些地点的草食限制导致藻类长度增加(Fox和Bellwood 2007年，Bonaldo和Bellwood 2011年)。这些岩石接受了两种处理之一:移植或对照。移植的岩石(每个时间段每个地点n = 5-10个重复)被标记，放置在密封的容器中，以最大限度地减少沉积物、碎屑或动物的迁移，并小心地移动到其收集点附近的山顶上的放置地点，在放牧压力最高的区域(根据Fox和Bellwood 2007年)。对照岩石以同样的方式移动，但在礁滩上的收集点更换，以考虑在运输过程中移走沉积物、碎屑或动物的任何影响。这允许比较在平坦和波峰之间的相同表面上放牧者的已实现的影响。在放置4天后，使用校准的镊子或游标卡尺的深度探针测量藻草高度(继Bonaldo和Bellwood 2011年;N =每块岩石重复5-10次)。初步采用对数三向方差分析比较了处理与对照之间以及不同年份间海藻草坪长度响应的变化₁₀(n + 1)转换数据。当站点没有影响时，将数据汇集起来并进行双向方差分析。

Macroalgal生物

为了评估先锋湾在巨藻占主导地位的潜在转变后的恢复能力，我们在1996年至2013年每年4月的本科生野外课程中进行了巨藻移植。每年进行两次24小时部署，间隔48至72小时。对于每次部署，生物测定是通过收集约20个复制的附加岩石来创建的海藻来自低侵蚀强度区域(通常是相邻的礁滩)的菌体(每块岩石10-20个菌体，每个0.5-1米长)。一半的岩石被移植到先锋湾的礁顶，并放置24小时不受干扰。剩下的岩石被当作对照物，取而代之的是礁石平地海藻是丰富的。岩石沿着10米的线以大约1米的间隔布置在底部的生物上，在一个一致的深度和垂直于海岸。采用控制措施是为了考虑移植生物测定法的任何影响，例如，通过移走沉积物或附生植物来处理损失或增加的草质。24小时后收集所有生物检测结果。本科野外课程的时间限制加上极端的反应意味着海藻被指定为两类之一:“大部分被去除”代表完全去除叶和大部分菌体;或“基本完好”表示在研究期间所使用的生物测定方法没有明显变化(图A1.1)。第二次年度部署是在两到三天之后，通过重复整个实验过程进行的。

底栖生物指标

藻的地盘长度

在2009年1月(Bonaldo and Bellwood 2011年)测量了EAM的藻类草皮长度，并在2012年11月和2013年10月重复测量。在先锋湾内的两个地点，从远离小热雀领地的平坦、低复杂性礁基质上的藻类草皮，对每个栖息地(峰和平原)进行了至少20次测量。数据的初步比较采用三向方差分析(ANOVA)。在发现site没有影响的地方，将数据汇集起来并进行双向分析。所有数据进行平方根转换以满足检验的假设。

底栖生物沉积物负载

2009年和2013年，在测量了海藻草皮长度之后，从相同的位置收集了底栖颗粒物质(沉积物和颗粒有机物质)。五个复制的58厘米²环形外壳随机放置在平坦的EAMs上，并使用电子沉淀物真空收集微粒(Purcell 1996)。从干燥的样品中测定微粒负荷，然后用次氯酸钠(10%)漂白样品三天，并重复该过程三次，去除有机组分。经过三次淡水冲洗，除去盐和残留物，样品被干燥和称重，以确定沉积物负荷(无机物部分;Bonaldo和Bellwood 2011)。使用平方根转换数据的双向方差分析(two-way ANOVA)评估颗粒物和沉积物负荷的变化，并将材料视为重复测量，以解释与相同样品的连续称重相关的非独立性。为了更好地量化微粒的性质，对2013年起的样品进行了进一步的样品处理。用1000、500、250、125和63 μm级的干筛组对漂白样品进行分馏，并对分馏进行称重。然后在5%盐酸(HCl)中溶解碳酸盐，直到任何可见反应停止(Brown-Saracino等人，2007年，Gordon等人，2016年)。对剩下的沉积物进行冲洗、干燥、称重和筛分(如上所述)，以确定样品(硅质沉积物)中不溶部分的性质。

结果

标准指标

鱼类丰度

在2005年、2012年和2013年期间，观察到草食性礁鱼的生物量没有变化(图1)。同样，草食性礁鱼组合的分类组成在几年之间似乎没有变化(ANOSIM，地点池;全球R= 0.4;没有成对测试> 0.5;图A1.2;表A1.2)。当评估草食性鱼类组合的官能团组成的任何变化时，年份之间没有明显的差异(ANOSIM，站点池;全球R= 0.2;没有成对测试> 0.5;图A1.3)。

基于流程的指标

放牧

虽然干扰后草食性鱼类群落的丰度和功能群组成没有发生变化，但放牧草食性鱼类的摄食行为却发生了显著变化。2012年，鹦嘴鱼在低复杂性水平EAMs上的捕食率几乎停止，仅为2005年观察到的2%。2005年至2012年间，兔鱼的喂养量同样减少了92%。到2013年，两组的放牧强度都没有增加(图2a;方差分析互动,F_{2, 67}= 8.9,P< 0.001;表A1.3)。

藻生物

2009年，移植到礁顶的草皮藻类检测在4天内被放牧到正常水平(减少54%)。在2012年和2013年重复实验时，没有减少的迹象(图2b)。事实上，2013年藻类草皮的长度增加了16%。(方差分析互动,F_{2, 74}= 21.5,P< 0.0001;表A1.4)。

Macroalgal生物

2011年4月海藻在第一个年度大型藻类生物测定部署没有被删除(所有生物测定被归类为“基本完整”)。这标志着影响先锋湾回收潜力的过程发生改变的第一个迹象。自1996年以来，每年所有巨藻生物测定都在24小时内被放牧至附件(图A1.1)。自2011年以来，第一次部署(两次年度试验)始终显示去除有限，至少60%的分析被归类为“基本完整”(图A1.1)。在2-3天后进行的第二次部署始终被删除，所有试验均属于“大部分删除”类别。

底栖生物指标

藻的地盘长度

EAM的藻草长度在2009年至2012年期间增加，并在2013年保持高位(ANOVA)F_2、7.2= 14.8,P> 0.0001;图3 a)。在任何时候，礁平的藻类草皮都比峰顶长(方差分析)F_1、45.5= 93.3,P< 0.0001;没有年份×区域的相互作用)，然而，在2009年至2012年间，两个区域的草坪长度都有所增加(山顶增加了71%，平地增加了54%)。

底栖生物沉积物负载

2009年至2013年期间还观察到底栖颗粒物质和沉积物的增加。从2009年到2013年，东亚地区的颗粒物负荷增加了24倍(图3b)。更引人注目的是底栖生物的沉积物量增加了37倍(从23克增加到868克)^－2；方差分析互动,F_{1, 18}= 4.5,P< 0.05;表A1.5)。虽然2009年没有进行粒度分析，但2013年底底沉积物细颗粒比例异常高(每个样品中< 63 μm的沉积物平均49.4±6.3%[平均±标准误差])，以硅质为主。样品中硅质平均占34.6±4.2%，均为< 63 μm;硅质沉积物平均占该粒度类沉积物的70.9±2.2%(图A1.4)。

讨论

一系列严重的气候干扰，包括该地区有记录以来最大的气旋之一(Perry et al. 2014)，并没有改变Orpheus岛的鱼类群落，也没有导致巨藻占主导地位的阶段转移。然而，与传统的生态系统状态测量方法不同，本研究中使用的指标揭示了潜在退化的明显迹象。这些迹象突显了先锋湾生态系统功能的重大变化。尽管自2005年以来，草食性鱼类的生物量或功能组成没有发生变化，但到2012年，草食性鱼类摄食行为的变化导致放牧和浏览的减少;都是至关重要的生态系统过程。在水平的EAMs上，礁鱼对藻类草皮的捕食几乎停止，因此，移植到礁顶的较长的草皮没有显示出前几年观察到的快速减少。先锋湾的鱼类对大型藻类的食鱼量亦有所减少，移植的大型藻类被清除的程度出现不同寻常的变化。这些敏感的分析揭示了先锋湾重要生态功能的变化，以及沿岸珊瑚礁退化的可能机制基础。

珊瑚礁退化的渐进变化

了解与珊瑚礁退化相关的生态变化进程对未来监测和管理珊瑚礁至关重要。通过识别对变化最敏感的过程，我们可以将它们作为早期甚至是先发制人的管理响应的线索。虽然底栖动物沉积物负荷和藻草长度的增加是同时记录的，但似乎沉积物负荷首先发生了变化，从而驱动草食动物(Bellwood and Fulton 2008, Goatley and Bellwood 2012, Clausing et al. 2014, Gordon et al. 2016)和藻草(cf. Goatley and Bellwood 2013)的变化。2011年初，亚西气旋引发的洪水导致先锋湾的能见度下降了至少两个月，悬浮沉积物是2013年底栖生物身上发现的细、高硅质沉积物的最可能来源(参见Bainbridge等人，2012年，Kroon等人，2012年)。底栖沉积物负荷的增加与藻类草皮生长有关(Goatley and Bellwood 2013)，尽管这种增长的原因尚不确定(它可能与营养增加有关)，但最可能的驱动因素似乎是珊瑚礁鱼类对草食的抑制(Bellwood and Fulton 2008, Cheal et al. 2013, Goatley and Bellwood 2013, Gordon et al. 2016)。

我们对生态过程的测量为这种情况提供了支持。2009年，移植到礁顶的长藻草皮迅速被当地鱼类啃食，直到它们与周围的藻草皮长度相近(Bonaldo and Bellwood 2011年)。然而，在2012年和2013年，礁顶的藻类草皮长度增加了，而当更长的草皮移植到礁顶时，它们的长度并没有随着时间的推移而减少。这尤其令人惊讶，因为草食性鱼类的组合在生物量和功能组成方面都没有变化。2005年，鱼类的捕食强度足以每月清除先锋湾所有水平EAMs中的草皮藻类一次以上(Fox和Bellwood 2007年)，但到2012年，我们发现这种捕食行为几乎停止了(减少了92-98%)。这种减少有三个潜在的原因:(1)食物质量的提高，(2)食物供应的增加导致食草动物的饱和，或(3)食物的适口性下降。第一，EAM营养质量的提高，导致饲料需求的减少(例如，Choat和Clements 1993, Choat等人2004,Clements等人2009)，这似乎是非常不可能的，因为EAM中的无机物质(沉淀物)数量增加了37倍(cf. Choat 1991)。同样，通过增加藻类的可用性来满足似乎不太可能。礁顶的水平EAMs是食草动物的首选摄食面(Bellwood and Choat 1990, Fox and Bellwood 2007, Welsh and Bellwood 2012)，先锋湾可供摄食的区域不太可能发生变化，因为先锋湾唯一的主要珊瑚损失发生在更早的1998年和2001年(Bellwood et al. 2006)b)，使山顶的大片区域可供放牧。相反，草食性鱼类似乎改变了它们的进食频率和/或偏好。对食草动物捕食和鹦鹉鱼咬痕位置的定性观察表明，2012年后，草食性鱼类转向在陡峭或垂直方向的表面捕食，这在传统上是不受欢迎的(Bellwood and Choat 1990, Babcock and Davies 1991, Trapon et al. 2013, Brandl and Bellwood 2014)，但现在提供了另一种选择，可能是唯一剩下的低沉积捕食表面。未来的研究应该量化这种影响，因为放牧地点可能被证明是生态系统变化的另一个有用的指标。

底栖沉积物负荷似乎是珊瑚礁生态系统变化的一个高度敏感的指标和驱动因素。沉积物负荷变化的早期检测也可能表明草食和其他过程即将发生的变化，例如珊瑚的补充(Birrell等，2005年)。因此，变化的泥沙负荷可能被证明是生态系统过渡的预测工具(Scheffer等人，2009年，Benedetti-Cecchi等人，2015年)，或者是向替代稳定状态转移的早期迹象。然而，这一潜在度量的价值是有限的，因为直接量化底栖沉积物是困难和耗时的(Purcell 1996年)。沉积物必须使用专门的设备收集(Purcell 1996, Kramer等人，2013)，并在称重前经过数周的处理(Gordon等人，2016)。由于沙量非常微小的变化对草食动物都有瞬时而巨大的影响(Bellwood and Fulton 2008, Goatley and Bellwood 2012, 2013, Clausing et al. 2014)，因此，测量有效沙量变化的最实用工具可能是草食动物的比率。

生态系统退化的微妙迹象:放牧和藻类草皮

食草动物保持短的生产藻草皮(SPATs)，并防止从藻草皮到更大的大型藻的潜在继承(Hixon和Brostoff 1996, Hughes et al. 2007, Burkepile和Hay 2010)或长沉积藻草皮(LSATs;Bellwood and Fulton 2008, Goatley and Bellwood 2012, 2013)。这些富有生产力的EAMs也为珊瑚礁无脊椎动物提供了栖息地和定居表面(Birrell等人2008,Diaz-Pulido等人2010,Kramer等人2012,2013)。任何减少放牧都可能导致长而不可口的藻类草皮的发展(Goatley和Bellwood 2013)。虽然我们观察到的绝对长度增加可能看起来很小(在顶部和平面上增加2.7-4.6毫米)，但EAMs通常是珊瑚礁上最丰富的底栖覆盖物(Vroom 2011, Goatley和Bellwood 2011, Bruno et al. 2014)，而且通常高度稳定(Hay 1981, Airoldi和Virgilio 1998, Goatley和Bellwood 2013)。因此，即使是它们组成的微小变化也会对生态系统功能产生广泛影响(Goatley和Bellwood 2012, 2013, Clausing等人2014)。在先锋湾观察到的LSATs可以稳定甚至增加底栖沉积物的沉积(Eckman et al. 1989, Carpenter and Williams 1993)，并抑制珊瑚的沉降和生存(Birrell et al. 2005, 2008)。在泥沙负荷最初较低的地方，spat的恢复可能很快(Bonaldo和Bellwood 2011)，然而，在泥沙负荷较高的地方，lsat可以持续相当长的时间(Goatley和Bellwood 2013)。先锋湾的情况似乎就是如此，因为在2012年至2013年期间，即使有大量食草动物存在，长时间的藻类草皮也没有改变。这种LSAT至少存在了一年，实际上可能代表着另一种稳定状态。 By monitoring grazing intensity, and its impact on turf length, we stand better chances of detecting these changes before they become chronic, and potentially permanent conditions on coral reefs.

生态系统退化的微妙迹象:浏览器和大型藻类

虽然lats可能会影响先锋湾的恢复力，但有限地清除移植的大型藻类表明，大型藻类生长的恢复潜力也受到了损害。这与严重减少的放牧相结合，尤其令人担忧，因为放牧减少对大型藻类的生长控制减弱。在以前的大多数研究中，个体菌体海藻已经在部署后的一天内被清除(这项研究，Mantyka和Bellwood 2007年，Fox和Bellwood 2008年，Cvitanovic和Bellwood 2009年，Lefèvre和Bellwood 2011年，Hoey和Bellwood 2011年)，甚至模拟相移的大型藻的大规模部署，也在4到5天内基本被清除(Bellwood et al. 2006一个， Hoey and Bellwood 2011)。尽管浏览没有面临放牧中看到的下降，即使是轻微的变化也可能影响珊瑚礁阻止和恢复巨藻数量增加的能力(Hoey和Bellwood 2011, Graham et al. 2013)。同样令人担忧的是，食腐量减少的原因尚不清楚(底栖沉积物不太可能影响直立大型藻类的摄食);浏览器仍然存在，并会在一定时间内去除藻类(Loffler et al. 2015a、b)，但它们的行为不典型，反应也不如前几年。再加上缺乏放牧来控制大型藻类的发展，恢复潜力的降低可能预示着整个海湾范围内大型藻类数量增加的可能性，超过了当地食草动物群落能够控制大型藻类扩张的阈值(参见Hoey和Bellwood 2011年)。我们估计浏览次数的方法有局限性，因为我们只按类别记录数据(“大部分删除”或“大部分完整”)。然而，即使使用这些简单的数据，我们也检测到了生态过程的变化。当应用于监测项目时，测量藻类损失的质量(例如，Hoey和Bellwood 2011)可能被证明是对过程变化的更敏感的测量方法。监测放牧和浏览可能是评估脆弱地区状况最有效的方法。这些方法超出了计数的范围，因为丰度与功能无关(Bennett和Bellwood 2011, Vergés等人，2012)，与收集和处理沉积物相比，它们节省了时间(Gordon等人，2016)，并测量对生态系统功能有直接影响的过程。无论草食性作为早期预警系统还是仅仅是变化的第一个指标，它都可能为管理者争取时间，在反馈加强替代稳定状态之前，或在关键鱼类分类和珊瑚礁结构丢失之前采取行动(Graham et al. 2013)。

一个问题依然存在。如果先锋湾正在遭受如此严重的放牧和进食减少，为什么我们没有看到大型藻类的主导地位转变?此前在该地区进行的研究表明，鱼类食草性的减少是大型藻类优势相移的主要驱动因素(Hughes等人，2007年)，而浏览礁鱼对大型藻类发育后的恢复至关重要(Bellwood等人，2006年)一个Fox and Bellwood 2008, Hoey and Bellwood 2011)。在这个研究中记录的放牧和浏览率的变化似乎代表了在一个有这种结果历史的系统中大型藻类发展的理想条件。然而，这种情况并未发生。底栖生物沉积量的增加可能是原因之一。这种增加有可能阻止大型藻类的生长(Airoldi和Virgilio 1998, Umar等人1998,Goatley和Bellwood 2013)，并通过抑制草食(Bellwood和Fulton 2008, Clausing等人2014,Gordon等人2016)，这些沉积物促进了长藻类草皮的生长(Goatley和Bellwood 2013)。如果是这样的话，现在在先锋湾的珊瑚礁顶部发现的这些lsat可能代表着一种新的相对稳定的状态(Goatley和Bellwood 2013;cf. Norström et al. 2009)。或者，如果底栖沉积物负荷发生变化，例如，响应生态系统冲击(Graham等人，2013年)，先锋湾可能会恢复到以前的条件，或转向另一种稳定状态，如大型藻类优势。

目前先锋湾生态系统的稳定性尚不清楚。然而，基于过程的指标(包括放牧和浏览)对先锋湾底栖生物组成的其他未观察到的变化(例如EAM沉积物负荷)的强烈而迅速的反应表明，生态系统功能发生了关键的转变(图4)。由于底栖动物沉积物负荷似乎是这些变化的驱动因素，未来可能取决于沉积物动力学。沉积物的减少可能会导致更多的放牧和珊瑚礁的恢复，然而，如果食草动物没有立即做出反应，或者已经开始减少数量，可能会有发展大型藻类和反馈的潜力，以加强这种状态(Hughes et al. 2007, Hoey and Bellwood 2011)。如果目前的干扰率保持不变，先锋湾的未来似乎是暗淡的(参见Hughes et al. 2013;表1，图4)。

基于过程的度量已经被证明能够识别生态系统中受到最近干扰的微妙变化，并且可能是开发的有用工具对未来的预防性管理。我们建议采用基于过程的指标，包括放牧率评估、海藻草皮移植和巨藻生物测定，同时采用目前的监测技术。如果时间允许，还可以采用包括泥沙负荷和草皮长度在内的底栖生物指标，为观察到的变化的驱动因素提供有用的指标。这些新方法可能为发现珊瑚礁退化的微妙迹象和在生态系统状态发生根本变化之前确定脆弱位置提供机会。特别是，基于过程的度量可以快速、容易地应用，并且成本很低。掠食率似乎对环境条件具有高度的响应性，并且可以通过静态水下视频部署进行最佳估计，最近由于普遍可获得的可负担的防水“动作摄像机”(Loffler等人，2015年)的普及，这一过程变得更加容易一个)．同时，草皮和巨藻分析提供了对放牧和掠食食草动物已实现的影响的快速评估;与珊瑚礁恢复力和恢复潜力直接相关的过程(Chong-Seng et al. 2014, Nash et al. 2015)。如果与现有的监测机制一起实施，这套新的指标可能会第一次让我们在珊瑚和鱼类消失之前，先发制人地管理脆弱的地点。

结论

通过这项研究，我们强调，当用于补充传统监测时，生态系统状态的细微变化，包括生态系统过程和EAM组件的测量，可以提供对干扰影响的更详细的理解。传统的监测提供了一个关键的基线，什么物种存在于一个生态系统中发挥功能。通过咬咬率和生物测定中藻类的去除来量化草食性，可以提供现有物种所进行的过程状态的额外指示，而EAM中的底栖生物成分则确定了降解的潜在驱动因素(底栖沉积物负荷)及其后续影响(藻草长度)。从本质上说，我们不仅可以测量生态系统中存在的东西，还可以测量它在做什么，它对生态系统有什么影响，以及可能的原因。考虑到这些生态系统状态微妙变化的动态和响应特性，我们或许能够将它们作为工具，通过早期识别处于风险中的生态系统来促进预防性管理。

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